Alimentação Vegetariana no Desporto: será assim tão “game changer”?

Conteúdos

.

Introdução

Não há dúvidas que o interesse em torno do vegetarianismo tem vindo a aumentar nos últimos anos, mas também por parte dos atletas. No meio desportivo, os dados relativos à adesão a padrões alimentares vegetarianos são ainda escassos: um estudo que reporta que 7 % dos atletas dos Jogos da Commonwealth eram vegetarianos [1] e, no contexto de desportos de endurance, foi identificado que entre 10 a 18 % dos corredores de ultra- meia- e uma maratona praticavam uma alimentação vegetariana ou vegana [2]. Mas, embora este padrão de consumo desperte o interesse dos atletas, por acreditarem que lhes poderá trazer melhores resultados, é de considerar que o treino pode resultar em adaptações bioquímicas musculares que incrementam as necessidades de alguns nutrientes e, por isso, existe alguma preocupação que atletas vegetarianos poderão não receber uma nutrição adequada, necessária para uma performance ótima.

Desafiando esta preconceção, o documentário «Game Changers» lançado em 2019 aborda os benefícios do consumo de alimentos de origem vegetal, bem como os “perigos” do consumo de carne. Destinando-se principalmente a atletas, profissionais e demais interessados na área do desporto, ainda que a intenção de promover um maior consumo de alimentos de origem vegetal fosse interessante,  o principal perigo acaba por estar no nível de desinformação e confusão que transmite, e na visão dicotómica em relação à alimentação – a noção de que um alimento só pode ser visto como inerentemente “bom” ou “mau” – embora, na realidade, quando o objetivo é um melhor desempenho desportivo, a dieta deve garantir o fornecimento de nutrientes em função dos objetivos específicos, podendo ser assegurados através do consumo de uma variedade de alimentos.

Benefícios para a saúde ou a gestão do peso corporal, também estão entre as motivações dos atletas para transitar para padrões alimentares vegetarianos, assim como o fornecimento de um maior aporte de hidratos de carbono, que poderá estar associado a efeitos favoráveis na capacidade de exercício [3]. Por outro lado, na população em geral, os vegetarianos apresentam frequentemente menores reservas de ferro [4]; a dieta vegana em particular, é frequentemente caracterizada por fornecer um menor aporte de proteína e, alguma evidência aponta para níveis de creatina e carnosina mais baixos entre os vegetarianos, que poderão impactar negativamente a performance [5, 6]. Consideradas estas variáveis, importa perceber em que medida uma alimentação vegetariana/vegana pode afetar o rendimento desportivo.

.

Efeitos na performance desportiva

Para responder a esta questão, vamos analisar estudos nos quais foram aferidas as capacidades físicas em testes de performance aeróbios, anaeróbios, ou de força, de vegetarianos (treinados ou não), relativamente a omnívoros. Até à data, os estudos que comparam atletas vegetarianos a omnívoros não observaram diferenças em relação à performance atlética. [3, 7]

É de ressalvar que o número de trabalhos que comparam o efeito destes padrões alimentares é escasso, especialmente em indivíduos treinados. Outras limitações incluem a dificuldade em obter uma amostra adequada de atletas vegetarianos, e a heterogeneidade das dietas nos estudos transversais [8-11]; nos estudos randomizados controlados, as limitações incluem as diferenças em termos de ingestão de macronutrientes entre grupos, o baixo número de participantes, e períodos de intervenção reduzidos (4 dias a 12 semanas) [12-15].

Começamos por analisar os estudos transversais:

  • O trabalho de Lynch et al. (2016) comparou atletas com uma dieta omnívora (n=43) ou vegetariana (n=27), e verificou um VO2max superior nas mulheres vegetarianas (53 ± 6,9 vs. 47,1 ± 8,6 mL·kg-1min-1 para as vegetarianas e omnívoras, respetivamente, p < 0.05), sem diferenças significativas entre os grupos dietéticos do sexo masculino. Os resultados da avaliação da força muscular (peak torque) foram comparáveis entre os grupos. [8]
  • O trabalho de Nebl et al. (2019) comparou a potência máxima em atletas recreativos jovens, que seguiam um padrão alimentar vegano (n=24), ovo-lacto-vegetariano (n=24) ou, omnívoro (n=26), não se verificando diferenças significativas entre os grupos (PmaxBW, OMN: 4,15 ± 0,48, LOV: 4,20 ± 0,47, VEG: 4,16 ± 0,55 Wkg-1, p = 0.917). Os resultados para a [lac] e [glc] máximas, e submáximas, também não foram significativamente diferentes entre os grupos. [10]
  • O estudo de Boutros et al. (2020) analisou as diferenças na capacidade de endurance e força muscular entre atletas do sexo feminino, que seguiam uma dieta vegana (n=28) ou omnívora (n=28), há pelo menos 2 anos. Os autores reportaram que o VO2max estimado foi significativamente superior no grupo de veganas comparativamente ao grupo de omnívoras (44,5 ± 5,2 vs. 41,6 ± 4,6 mL·kg-1min-1, p = 0.03, respetivamente), e um melhor desempenho no teste de endurance submáximo até à exaustão (12,2 ± 5,7 vs. 8,8 ± 3,0 min, p = 0.007, respetivamente). Não foram identificadas diferenças estatisticamente significativas na força muscular, entre os grupos. [11]

Coletivamente, estes trabalhos observacionais sugerem que a adesão a um padrão alimentar vegetariano (e vegano) parece suportar a manutenção da força muscular e capacidade de endurance.

Alguns trabalhos analisaram o efeito a curto-prazo da dieta ovo-lacto-vegetariana em parâmetros de performance aeróbia e anaeróbia:

  • Baguet et al. (2011) reportou não haver diferença na capacidade de realizar sprints repetidos máximos (numa intervenção de 5 semanas de treino de sprint), entre participantes que seguiam uma dieta vegetariana (n=9) ou omnívora (n=10). [16]
  • No estudo de Hietavala et al. (2012) a adesão a uma dieta vegetariana não teve um efeito significativo no tempo de exercício até a exaustão. [14]
  • Raben et al. (1992) não encontrou diferenças no consumo de oxigénio máximo entre os participantes sujeitos a uma dieta vegetariana durante 6 semanas. [15]

.

Tabela 1: Resumo dos trabalhos que estudaram o efeito de dietas vegetarianas em testes de performance aeróbios e anaeróbios. 

Autor(es)-AnoDesenho do estudoAmostraIntervençãoOutcomes analisadosResultados / Conclusão
Baguet et al. (2011)Estudo quasi experimental19 indivíduos não treinados, alocados nos grupos:
• Dieta ovolactovegetariana (5♀ e 4♂; 20.8 ± 1.4 anos)
• Ou, dieta mista (5♀ e 5♂; 21.5 ± 1.7 anos).
• 5 semanas de treinos de sprints (2-3 vezes / semana).
• Composição da dieta vegetariana: 2226.84 kcal (P: 13.13 %; HC: 55.08 %; L: 28.00 %); e mista: 2315.70 kcal (P: 15.78 %; HC: 54.55 %; L: 26.02 %).
• Teste de sprints repetido (6 × 6 s)• ↔
Boutros et al. (2020)Estudo transversal56 atletas recreativas do sexo feminino (25.6 ± 4.1 anos):
• 28 atletas veganas;
• 28 atletas omnívoras.
Adesão à dieta > 2 anos.
NA• Consumo máximo de oxigénio (VO2max);
• Teste de endurance submáximo até à exaustão
• Força muscular, leg press
• Força muscular, chest press
• ↑
• ↑
• ↔
• ↔
Hanne et al. (1986)Estudo transversal98 atletas jovens:
• 48 atletas vegetarianos ou veganas;
• 48 atletas omnívoras.
Adesão à dieta > 2 anos.
NA• Consumo máximo de oxigénio (VO2max);
• Performance anaeróbia (teste anaeróbico Wingate)
• ↔
• ↔
Hietavala et al. (2012)Estudo randomizado controlado (crossover)9 atletas recreativos do sexo masculino (23.5 ± 3.4 anos)• Estudo com crossover, de 4 dias de uma dieta ovolactovegetariana ou dieta omnívora (e 16 dias de período de washout), com a respetiva troca.
• Composição da dieta vegetariana: 2400 kcal (P: 10.1 %; HC: 58.7 %; L: 24.7 %); e mista: 2792 kcal (P: 17.6 %; HC: 49.8 %; L: 28.1 %).
• Teste submáximo no ergómetro (3 etapas de 10 min a 40, 60 e 80 % do VO2max)
• 100% do VO2 max até à exaustão
• ↑
• ↔
Lynch et al. (2016)Estudo transversal70 atletas de endurance:
• 27 vegetarianos (13♀ e 14♂, com 36.7 ± 7.7 e 36.1 ± 10.2 anos, respetivamente);
• 43 omnívoros (17♀ e 26♂ com 37.1 ± 8.7 e 38.0 ± 10.0 anos, respetivamente).
• Adesão à dieta > 3 meses.
NA• Consumo máximo de oxigénio (VO2max);
• Avaliação da força muscular com dinamômetro para determinação do peak toque (nas leg extensions)
• ↑ nas mulheres (vegetarianas), mas ↔ nos atletas do sexo masculino
• ↔
Nebl et al. (2019)Estudo transversal76 atletas recreativos de corrida:
• 24 veganos (15♀ e 9♂, média de idades de 27.5 ± 4.26 anos);
• 26 ovo-lacto-vegetarianos (16♀ e 10♂, 27.6 ± 4.31 anos);
• 26 omnívoros (16♀ e 10♂, 27.2 ± 4.05 anos).
• Adesão à dieta > 6 meses.
NA• Potência Máxima em função do peso corporal
• Potência Máxima em função da massa isenta de gordura
• [lac] máxima e submáxima
• [glc] máxima e submáxima
• ↔
• ↔
• ↔
• ↔
Raben et al.
(1992)
Estudo randomizado controlado (crossover)8 atletas de endurance do sexo masculino (média de 22.5 anos)• Estudo com crossover de 6 semanas de uma dieta ovo-lacto-vegetariana ou dieta omnívora (e 2 semanas de período de washout), com a respetiva troca.
• Composição da dieta vegetariana: 4371.9 kcal (P: 14.7 %; HC: 57.9 %; L: 27.4 %); e omnívora: 4180.8 kcal (P: 13.9 %; HC: 57.2 %; L: 28.7 %).
• Consumo máximo de oxigénio (VO2max);
• Contração voluntária máxima;
• ↔
• ↔

↔ Sem diferenças significativas; ↓ resposta significativamente reduzida; ↑ resposta significativamente aumentada.

No que diz respeito aos ganhos de força e massa muscular, Campbell et al. (1999) avaliou se o consumo de uma dieta ovo-lacto-vegetariana poderia influenciar os ganhos de força e as mudanças na composição corporal induzidas por um protocolo de treino de resistência. [12] Neste trabalho, apesar dos ganhos similares de força entre os grupos (possivelmente explicados pelo melhor controlo neuromuscular e maior contribuição do sistema nervoso nos ganhos de força iniciais), os indivíduos que consumiram uma dieta vegetariana obtiveram menores ganhos de massa magra. Por oposição a estes resultados, um estudo realizado pelo mesmo grupo de trabalho, verificou um aumento de força muscular (14–38 %) e de massa magra, sem diferenças estatisticamente significativas entre os grupos, mas com uma ingestão proteica superior relativamente ao estudo prévio (1,15-1,17 e 1,03-1,10 g·kg-1·d-1, para o grupo dos vegetarianos e omnívoros, respetivamente). [13]

No entanto, permanecia ainda a ideia de que as fontes proteicas vegetais eram inferiores às proteínas de origem animal, dado o seu menor potencial anabólico, verificado pela menor resposta aguda da síntese proteica muscular, após a ingestão de fontes proteicas como a soja [17-19], e o trigo [20]. No que diz respeito aos efeitos crónicos, em termos de ganhos de massa magra associados ao treino de resistência, nem todos os trabalhos verificaram a inferioridade da soja [21, 22] ou, da proteína de arroz [23]. Mas, careciam estudos que comparassem diretamente o efeito de dietas, e não apenas de suplementos de base vegetal, sobre as adaptações induzidas pelo treino de resistência, e que atendessem às atuais recomendações de ingestão proteica diárias (entre 1,6 g a 2,2 g·kg-1·d-1) [24].

O trabalho de Hevia-Larraín et al. (2021) investigou os efeitos de uma dieta hiperproteica (1,6 g·kg-1·d-1), omnívora ou exclusivamente vegetal, sobre a massa muscular e a força, em indivíduos jovens, sujeitos a um protocolo de treino de resistência. Ambos os grupos demonstraram aumentos significativos (p < 0.05) na massa magra da coxa (VEG: 1,2 ± 1,0 kg; OMN:1,2 ± 0,8 kg), na área de seção transversal do reto femoral (VEG: 1,0 ± 0,6 cm2; OMN: 0,9 ± 0,5 cm2), do vasto lateral (VEG: 2,2 ± 1,1 cm2; OMN: 2,8 ± 1,0 cm2), das fibras musculares tipo I (VEG: 741 ± 323 μm2; OMN: 677 ± 617 μm2) e tipo II do vasto lateral (VEG: 921 ± 458 μm2; OMN: 844 ± 638 μm2), e no 1RM na leg press (VEG: 97 ± 38 kg; OMN: 117 ± 35 kg), sem diferenças entre os grupos. Os autores concluíram que uma dieta hiperproteica (~1,6 g·kg-1·d-1), exclusivamente de base vegetal (com alimentos minimamente processados, mas que também incluiu a suplementação com 0,79 ± 0,21 g·kg-1·d-1 de proteína isolada da soja) parece suportar os ganhos de força e massa muscular num grau similar a uma dieta omnívora (ajustada para o mesmo valor proteico relativo).

Assim, perante uma alimentação vegetariana ou vegana, se a ingestão proteica total diária for adequada, distribuída ao longo do dia de forma sensata, obtida através de uma variedade de alimentos que assegure a ingestão de todos os aminoácidos essenciais, a proteína, mesmo que seja proveniente de alimentos de origem vegetal, não será um factor limitante, e permite suportar os objetivos de treino. Na prática, isto poderá exigir atenção nas escolhas alimentares, sendo que poderá encontrar neste artigo uma análise mais detalhada acerca das fontes proteicas vegetais.

.

Tabela 2: Resumo dos trabalhos que estudaram o efeito de dietas vegetarianas no desenvolvimento de força e ganhos de massa muscular.

Autor(es)-AnoDesenho do estudoAmostraIntervençãoOutcomes analisadosResultados / Conclusão
Campbell et al. (1999)Estudo randomizado controlado19 indivíduos não treinados (51-69 anos), alocados nos grupos:
• Dieta ovo-lacto-vegetariana (n=10)
• Dieta mista (n=9).
• Protocolo de treino de resistência de 12 semanas (treino 2 vezes/semana).
• Composição das dietas (semana 11), vegetariana: 2341,2 kcal, e 0,78 ± 0,1 g/kg/dia de proteína; e dieta com carne: 2197,9 kcal, e 1,0 ± 0,08 g/kg/dia de proteína.
• Força máxima muscular (1RM)
• Área das fibras musculares tipo II
• Massa muscular de corpo inteiro
• ↔
• ↔ (tendencialmente inferior)
• ↓
Haub et al. (2002) [13]Estudo randomizado controlado21 indivíduos não treinados (65 ± 5 anos), alocados nos grupos:
• Dieta ovo-lacto-vegetariana (n=11)
• Dieta com carne (n=10).
• Protocolo de treino de resistência de 12 semanas (treino 3 vezes/semana).
• Dieta com carne incluía 0,6 g/kg/dia de proteína proveniente da carne, e a dieta ovo-lacto-vegetariana fornecia 0,6 g/kg/dia de proteína proveniente da soja.
• Composição das dietas (semana 15), vegetariana: 2229,0 kcal, e 1,15-1,17 g/kg/dia de proteína; e dieta com carne: 2166,8 kcal, e 1,03-1,10 g/kg/dia de proteína.
• Força máxima muscular (1RM)
• Área de secção transversal da coxa
• ↔
• ↔
Hevia‑Larraín et al. (2021)Estudo quasi experimental38 indivíduos não treinados, alocados nos grupos:
• Dieta vegana (VEG; n=19; 26 ± 5 anos)
• Dieta omnívora (OMN; n= 19; 26 ± 4 anos)
• Protocolo de treino de resistência 2 vezes por semana, supervisionado, ao longo de 12 semanas;
• Ingestão proteica diária de 1,6 g/kg/dia através de proteína suplementar (soja para os VEG ou, soro de leite para OMN).
• Composição das dietas (semana 12), VEG: 2359 kcal, e 1,66 ± 0,21 g/kg/dia de proteína; e OMN: 2271 kcal, e 1,70 ± 0,16 g/kg/dia de proteína.
• Massa magra da coxa;
• Área de secção transversal do reto femoral
• Área de secção transversal do vasto lateral
• Área de secção transversal das fibras musculares tipo I e II do vasto lateral
• Força máxima (1RM)
• ↔
• ↔
• ↔
• ↔
• ↔

↔ Sem diferenças significativas; ↓ resposta significativamente reduzida; ↑ resposta significativamente aumentada.

.

Adequação nutricional

Os potenciais efeitos das dietas vegetarianas no rendimento físico e capacidade de exercício são principalmente extrapolados a partir de possíveis fatores nutricionais. Nos trabalhos identificados previamente, a ingestão alimentar dos atletas vegetarianos caraterizou-se coletivamente por um maior aporte de hidratos de carbono, fibra, vitamina C e ferro, e uma menor ingestão de proteína e vitamina B12 [8, 10, 11, 26].

Até ao momento, apenas um estudo transversal comparou os níveis de micronutrientes de atletas recreativos ovo-lacto-vegetarianos (n=26) e veganos (n=28), e verificou que as dietas ovo-lacto-vegetarianas e veganas bem planeadas, com inclusão de suplementos, podem atender às necessidades de vitamina B12, vitamina D e ferro [27]. Neste estudo, por oposição a outros trabalhos [28, 29], não se verificaram diferenças nos níveis de vitamina B12 entre os grupos, reforçando a importância da suplementação por parte de quem se abstém da ingestão de produtos de origem animal. Relativamente aos níveis de vitamina D, hemoglobina e ferro séricos, não se verificaram diferenças. Analisando em particular os níveis de ferritina – parâmetro mais sensível para detetar a depleção das reservas de ferro -, os atletas do sexo masculino omnívoros apresentaram valores séricos superiores, e não se verificaram diferenças entre as atletas do sexo feminino, com uma prevalência de depleção das reservas de ferro comparável entre grupos (26, 23 e 18 %, para omnívoras, vegetarianas e veganas, respetivamente).

.

Tabela 3: Recomendações diárias de macro e micronutrientes no indivíduo adulto, segundo a EFSA [30], a ter em consideração no planeamento de um padrão alimentar vegetariano e, as respetivas fontes alimentares.

NutrientePRI/AIFontes Alimentares
Proteína1,4-2,0 g/kg/dia; ou entre 2,3-3,1 g/kg/dia em contexto de restrição energética [31]Leguminosas, produtos à base de soja (bebida de soja, alternativas de soja ao iogurte, proteína texturizada, tofu e tempeh), frutos oleaginosos e sementes, e ovos e lacticínios (no caso dos ovo-lacto-vegetarianos), e suplementos alimentares
Ácidos gordos ómega-3ALA: 0,5 % VET
EPA+DHA: 250 mg
ALA: Sementes de linhaça moídas, sementes de chia, sementes de cânhamo, nozes, e os seus óleos;
EPA+DHA: Suplementos de óleo de microalgas
Cálcio950 mgLacticínios, hortícolas de cor verde-escura, leguminosas, frutos
gordos, sementes, e alimentos fortificados como tofu e bebidas vegetais
Iodo150 µgSal iodado, algas e lacticínios
FerroHomens: 11 mg Mulheres: 16 mgLeguminosas, soja e derivados, cereais integrais, frutos gordos, sementes, e alimentos fortificados como cereais de pequeno-almoço
ZincoHomens: 14 mg
Mulheres: 11 mg
Cereais integrais, leguminosas, frutos gordos, sementes, ovos e laticínios
Vitamina D15 μgAlimentos fortificados como leite, bebidas e cremes vegetais, cereais de pequeno-almoço e pão, suplementos alimentares (D3 derivada de líquenes), e exposição solar segura
Vitamina B124 μgLacticínios, ovos e alimentos fortificados como bebidas vegetais e levedura nutricional, e suplementos alimentares

AI: Adequate Intake; ALA: ácido alfa-linolénico; DHA: ácido docosahexaenóico; EPA: ácido eicosapentaenóico; PRI: Population Reference Intake; VET: Valor energético total.

.

Suplementos alimentares possivelmente benéficos para atletas vegetarianos

Na alimentação, a carnitina, a carnosina e a creatina são praticamente apenas encontradas em tecidos animais, em maior concentração no tecido muscular esquelético. [32] A ausência da ingestão de creatina e carnosina nos vegetarianos está associada a menores níveis musculares de creatina [6, 33], e (de forma menos consistente na literatura) de carnosina. [32, 34] No trabalho de Blancquaert et al. (2018), foram analisados os efeitos de uma dieta vegetariana (com e sem suplementação de creatina e β-alanina) nas reservas de creatina, carnosina e carnitina, e verificou-se que a concentração muscular de carnosina e carnitina não sofreu alterações significativas durante o tempo de intervenção, sugerindo que, para estes 2 compostos (que apresentam uma menor taxa de turnover do que a creatina), a síntese endógena poderá ser suficiente para manter os níveis (durante pelo menos 3 a 6 meses). Quanto à creatina, no grupo sujeito à dieta vegetariana sem suplementação, a concentração de creatina plasmática diminuiu 46 % e, aumentou 195 % no grupo com suplementação de 1 g/dia de creatina. [32]

Em vegetarianos, a suplementação de creatina, a par de um protocolo de treino de resistência, foi associada a um aumento significativo na concentração total de creatina, fosfocreatina, força máxima no supino, área da secção transversal das fibras musculares tipo II e massa magra, relativamente ao grupo de vegetarianos que tomaram placebo (p < 0.05). [33] Assim, a creatina é um suplemento adequado para atletas vegetarianos, especialmente para aqueles que praticam treino de resistência e, exercício de curta duração e elevada intensidade. A creatina encontrada na maioria dos suplementos é sintetizada a partir da sarcosina e cianamida e, por isso, não contém derivados de origem animal, podendo ser tomada por vegetarianos e veganos. [6]

.

Conclusões

A alimentação pode melhorar o rendimento do exercício através de estratégias nutricionais individualmente planeadas, focando-se nas necessidades energéticas do atleta, no tipo, quantidade e momento de ingestão nutricional, de forma a promover os processos de adaptação induzidos pelo treino, e a recuperação entre sessões de treino/competição. Considerando que até à data, as dietas vegetarianas não parecem melhorar ou diminuir a performance, não devem ser desencorajadas por parte de treinadores e profissionais que acompanham o atleta. E, tal como todos os atletas, os desportistas vegetarianos podem beneficiar de educação alimentar, e acompanhamento nutricional individualizado junto do nutricionista, para assegurar que suas dietas são nutricionalmente adequadas para suportar os objetivos de treino.

1. Pelly, F.E. and S.J. Burkhart, Dietary regimens of athletes competing at the Delhi 2010 Commonwealth Games. Int J Sport Nutr Exerc Metab, 2014. 24(1): p. 28-36.

2. Turner-McGrievy, G.M., W.J. Moore, and D. Barr-Anderson, The Interconnectedness of Diet Choice and Distance Running: Results of the Research Understanding the NutritioN of Endurance Runners (RUNNER) Study. Int J Sport Nutr Exerc Metab, 2016. 26(3): p. 205-211.

3. Craddock, J.C., Y.C. Probst, and G.E. Peoples, Vegetarian and Omnivorous Nutrition – Comparing Physical Performance. Int J Sport Nutr Exerc Metab, 2016. 26(3): p. 212-20.

4. Haider, L.M., et al., The effect of vegetarian diets on iron status in adults: A systematic review and meta-analysis. Crit Rev Food Sci Nutr, 2016: p. 0.

5. Thomas, D.T., K.A. Erdman, and L.M. Burke, American College of Sports Medicine Joint Position Statement. Nutrition and Athletic Performance. Med Sci Sports Exerc, 2016. 48(3): p. 543-68.

6. Kaviani, M., K. Shaw, and P.D. Chilibeck, Benefits of Creatine Supplementation for Vegetarians Compared to Omnivorous Athletes: A Systematic Review. Int J Environ Res Public Health, 2020. 17(9).

7. Nieman, D.C., Physical fitness and vegetarian diets: is there a relation? Am J Clin Nutr, 1999. 70(3 Suppl): p. 570s-575s.

8. Lynch, H.M., C.M. Wharton, and C.S. Johnston, Cardiorespiratory Fitness and Peak Torque Differences between Vegetarian and Omnivore Endurance Athletes: A Cross-Sectional Study. Nutrients, 2016. 8(11).

9. Hanne, N., R. Dlin, and A. Rotstein, Physical fitness, anthropometric and metabolic parameters in vegetarian athletes. J Sports Med Phys Fitness, 1986. 26(2): p. 180-5.

10. Nebl, J., et al., Exercise capacity of vegan, lacto-ovo-vegetarian and omnivorous recreational runners. J Int Soc Sports Nutr, 2019. 16(1): p. 23.

11. Boutros, G.H., et al., Is a vegan diet detrimental to endurance and muscle strength? European Journal of Clinical Nutrition, 2020. 74(11): p. 1550-1555.

12. Campbell, W.W., et al., Effects of an omnivorous diet compared with a lactoovovegetarian diet on resistance-training-induced changes in body composition and skeletal muscle in older men. Am J Clin Nutr, 1999. 70(6): p. 1032-9.

13. Haub, M.D., et al., Effect of protein source on resistive-training-induced changes in body composition and muscle size in older men. Am J Clin Nutr, 2002. 76(3): p. 511-7.

14. Hietavala, E.M., et al., Low-protein vegetarian diet does not have a short-term effect on blood acid-base status but raises oxygen consumption during submaximal cycling. J Int Soc Sports Nutr, 2012. 9(1): p. 50.

15. Raben, A., et al., Serum sex hormones and endurance performance after a lacto-ovo vegetarian and a mixed diet. Med Sci Sports Exerc, 1992. 24(11): p. 1290-7.

16. Baguet, A., et al., Effects of sprint training combined with vegetarian or mixed diet on muscle carnosine content and buffering capacity. Eur J Appl Physiol, 2011. 111(10): p. 2571-80.

17. Yang, Y., et al., Myofibrillar protein synthesis following ingestion of soy protein isolate at rest and after resistance exercise in elderly men. Nutrition & metabolism, 2012. 9(1): p. 57-57.

18. Wilkinson, S.B., et al., Consumption of fluid skim milk promotes greater muscle protein accretion after resistance exercise than does consumption of an isonitrogenous and isoenergetic soy-protein beverage. Am J Clin Nutr, 2007. 85(4): p. 1031-40.

19. Tang, J.E., et al., Ingestion of whey hydrolysate, casein, or soy protein isolate: effects on mixed muscle protein synthesis at rest and following resistance exercise in young men. J Appl Physiol (1985), 2009. 107(3): p. 987-92.

20. Gorissen, S.H., et al., Ingestion of Wheat Protein Increases In Vivo Muscle Protein Synthesis Rates in Healthy Older Men in a Randomized Trial. J Nutr, 2016. 146(9): p. 1651-9.

21. Candow, D.G., et al., Effect of whey and soy protein supplementation combined with resistance training in young adults. Int J Sport Nutr Exerc Metab, 2006. 16(3): p. 233-44.

22. Denysschen, C.A., et al., Resistance training with soy vs whey protein supplements in hyperlipidemic males. J Int Soc Sports Nutr, 2009. 6: p. 8.

23. Joy, J.M., et al., The effects of 8 weeks of whey or rice protein supplementation on body composition and exercise performance. Nutr J, 2013. 12: p. 86.

24. Stokes, T., et al., Recent Perspectives Regarding the Role of Dietary Protein for the Promotion of Muscle Hypertrophy with Resistance Exercise Training. Nutrients, 2018. 10(2): p. 180.

25. Hevia-Larraín, V., et al., High-Protein Plant-Based Diet Versus a Protein-Matched Omnivorous Diet to Support Resistance Training Adaptations: A Comparison Between Habitual Vegans and Omnivores. Sports Med, 2021. 51(6): p. 1317-1330.

26. Page, J., R.M. Erskine, and N.D. Hopkins, Skeletal muscle properties and vascular function do not differ between healthy, young vegan and omnivorous men. Eur J Sport Sci, 2021: p. 1-10.

27. Nebl, J., et al., Micronutrient Status of Recreational Runners with Vegetarian or Non-Vegetarian Dietary Patterns. Nutrients, 2019. 11(5).

28. Obersby, D., et al., Plasma total homocysteine status of vegetarians compared with omnivores: a systematic review and meta-analysis. Br J Nutr, 2013. 109(5): p. 785-94.

29. Pawlak, R., S.E. Lester, and T. Babatunde, The prevalence of cobalamin deficiency among vegetarians assessed by serum vitamin B12: a review of literature. European Journal of Clinical Nutrition, 2014. 68(5): p. 541-548.

30. European Food Safety Authority, Dietary Reference Values for nutrients Summary report. EFSA Supporting Publications, 2017. 14(12): p. e15121E.

31. Kerksick, C.M., et al., ISSN exercise & sports nutrition review update: research & recommendations. J Int Soc Sports Nutr, 2018. 15(1): p. 38.

32. Blancquaert, L., et al., Changing to a vegetarian diet reduces the body creatine pool in omnivorous women, but appears not to affect carnitine and carnosine homeostasis: a randomised trial. Br J Nutr, 2018. 119(7): p. 759-770.

33. Burke, D.G., et al., Effect of creatine and weight training on muscle creatine and performance in vegetarians. Med Sci Sports Exerc, 2003. 35(11): p. 1946-55.

34. Everaert, I., et al., Vegetarianism, female gender and increasing age, but not CNDP1 genotype, are associated with reduced muscle carnosine levels in humans. Amino Acids, 2011. 40(4): p. 1221-9.

Ómega-3: que cuidados na Alimentação Vegetariana?

Aplicações Práticas para vegetarianos
  • Os ácidos gordos polinsaturados (AGPI) ómega-3 apresentam funções fisiológicas fundamentais no organismo, e a sua ingestão está associada a efeitos benéficos na saúde humana.
  • As atuais recomendações europeias indicam uma ingestão diária de 0,5 % do valor energético total (VET) de ALA, e 250 mg de EPA e DHA, em adultos.
  • O ácido alfa-linolénico (ALA), ácido gordo essencial da família ómega-3 – presente nas nozes, sementes de linhaça, chia, e nos respetivos óleos -, pode ser convertido no ácido eicosapentaenóico (EPA), e, em menor grau, no ácido docosahexaenóico (DHA), cuja síntese poderá ser tão baixa quanto 1%.
  • Na alimentação, a principal fonte alimentar de EPA e DHA é o pescado e, no caso dos produtos alimentares de origem vegetal, apenas o óleo de microalgas corresponde a uma opção razoável.
  • Assim, a ingestão de EPA e DHA dos vegetarianos é praticamente nula, sendo os níveis desta população também significativamente mais baixos, relativamente aos omnívoros.
  • É recomendada a inclusão regular de fontes alimentares de ALA, e limitar a ingestão de LA, para melhorar o estado nutricional dos ácidos gordos da série n-3 na população vegetariana. Mas, os trabalhos de revisão existentes sugerem que uma maior ingestão de ALA não eleva os níveis de DHA.
  • A relevância clínica dos níveis baixos destes ácidos gordos entre vegetarianos e veganos é, no entanto, desconhecida, sendo precoce indicar transversalmente esta suplementação. Mas, poderá ser especialmente importante em períodos do ciclo de vida em que as necessidades estão aumentadas, como no caso das crianças pequenas, grávidas e lactantes.

Conteúdos

Estrutura Química dos Ácidos Gordos

As gorduras provenientes da alimentação são uma importante fonte de energia, mas também estão envolvidas em processos vitais no organismo, enquanto componentes estruturais das membranas celulares, precursores de moléculas bioativas, e reguladores de atividades enzimáticas e da expressão de genes.1

De acordo com o número de ligações duplas, os ácidos gordos podem ser classificados em: saturados, monoinsaturados e polinsaturados. Os saturados são aqueles cuja estrutura não tem qualquer ligação dupla; os monoinsaturados têm uma ligação dupla; e, os polinsaturados têm duas ou mais. Os ácidos gordos polinsaturados (AGPI) podem ser subdivididos nas séries ómega-3 (n-3) e ómega-6 (n-6).1

Presentes nos frutos oleaginosos e sementes, o ácido alfa-linolénico (ALA; 18:3n-3), ácido gordo da família ómega-3, e o ácido linoleico (LA; 18:2n-6), ácido gordo da família ómega-6, são considerados essenciais, pois não são sintetizáveis pelo organismo humano, e dependem da obtenção exclusiva da alimentação.1

No organismo, o LA e o ALA podem ser convertidos em ácidos gordos polinsaturados de cadeia longa. O LA é precursor do ácido araquidónico (AA; 20:4n-6), e o ALA é precursor do ácido eicosapentaenóico (EPA; 20:5n-3), do ácido docosapentaenóico (DPA; 22:6n-3) e, em menor grau, do ácido docosahexaenóico (DHA; 22:6n-3), através da ação sequencial de várias desaturases e elongases. A conversão endógena de ALA em EPA e DHA é um processo complexo, influenciado por vários fatores, incluindo a genética, a presença de doenças crónicas, a idade, o sexo, mas também a composição alimentar pois, tal como apresentado na figura 1, a enzima Δ-6-desaturase participa tanto nas vias metabólicas dos ácidos gordos da série n-3 como n-6, podendo a maior ingestão de LA limitar a síntese dos ácidos gordos ómega-3 a partir do ALA.1,2 Estima-se que a conversão de ALA em EPA seja cerca de 8 a 12%, enquanto a síntese de DHA a partir do ALA poderá ser tão baixa quanto 1%.1


Figura 1: Esquema que traduz a conversão do ALA e LA em DHA e DPA (n-6), através de desaturases e elongases, respetivamente. Adaptado de Santos et al. (2020).

Figura 1: Esquema que traduz a conversão do ALA e LA em DHA e DPA (n-6), através de desaturases e elongases, respetivamente. Adaptado de Santos et al. (2020).

Fontes Alimentares de Ómega-3 e -6

As nozes, as sementes de linhaça, chia, cânhamo e perilla (ou shiso), os seus óleos, e algumas hortaliças, são fontes alimentares de ALA (tabela 1). Outras sementes oleaginosas, como a soja e a colza, fornecem ALA, mas, são também fontes abundantes de LA. Aliás, é possível encontrar o LA na generalidade dos frutos oleaginosos e as sementes, especialmente nos óleos vegetais, como os óleos de girassol ou de milho.3

As beldroegas (Portulaca oleracea L.) fazem parte dos recursos naturais do mediterrânico, e são umas das hortaliças de folha cor verde-escura com maior teor de ácidos gordos ómega-3, fornecendo cerca de 0,3 g de ALA por 100 g de alimento.4 Embora mereça um lugar de destaque entre os hortícolas, o consumo de beldroegas em quantidades modestas é insuficiente para atingir as doses de ALA recomendadas, e devem ser consideradas outras fontes alimentares.

O óleo da semente de echium também foi identificado como uma fonte de ácidos gordos ómega-3 de interesse para a população vegetariana pois, constitui uma boa fonte de ácido estearidónico (SDA; 18:4n-3), que se segue ao ALA na via de conversão metabólica dos ácidos gordos ómega-3 (figura 1).
.

Tabela 1: Quantidade (em gramas) de ALA e LA por 100 g de alimento, e quantidade de alimento necessária para perfazer uma ingestão adequada de ALA, segundo as recomendações de 0,5% do VET da EFSA1 (para uma ingestão de 2000 kcal no indivíduo adulto). Valores adaptados dos dados das tabelas de composição de alimentos da United States Department of Agriculture (USDA) database5 e de Lane et al (2021).

Alimentos (por 100 g)LA (g)ALA (g)Quantidade de alimento necessária para fornecer 1,1 g de ALA
ÓLEOS
Azeite8,40,7169 g (12 col. de sopa)
Óleo de Abacate12,51,0115 g (8 col. de sopa)
Óleo de Cânhamo55,417,66 g (1/2 col. de sopa)
Óleo de Colza18,69,112 g (~1 col. de sopa)
Óleo de Echium0,036,63 g (~1/2 col. de sopa)
Óleo de Linhaça14,253,42 g (~1/4 col. de sopa)
Óleo de Noz52,910,411 g (~1 col. de sopa)
Óleo de Perilla11,054,02 g (~1/4 col. de sopa)
Óleo de Soja51,26,916 g (~1 col. de sopa)
FRUTOS GORDOS E SEMENTES
Nozes38,19,112 g (6 metades de noz)
Sementes de Chia5,822,86 g (~1 col. de sopa)
Sementes de Cânhamo27,48,713 g (2 col. de sopa)
Sementes de Linhaça5,922,85 g (1 col. de sopa, moídas)
OUTROS ALIMENTOS
Abacate1,70,1991 g
Beldroegas0,10,3322 g
Couve-Galega0,30,4291 g
Tofu5,00,7165 g

Alimentos que forneçam EPA e DHA, adequados a vegetarianos, são bastante limitados, e incluem algumas variedades de algas (tabela 2), os ovos fortificados em ómega-3 (no caso dos ovo-lacto-vegetarianos), e alimentos fortificados com DHA derivado do óleo de microalgas.

Tabela 2: Conteúdo (em mg) de ALA, EPA e DHA de algumas espécies de macro e microalgas, nas porções médias de consumo. Valores das algas adaptados de Harwood (2019), Chacón-Lee et al (2010) e Tokuşoglu et al (2003). Os dados relativos aos suplementos são provenientes dos sites das respetivas empresas.

ALA (mg)EPA (mg)DHA (mg)
MACROALGAS (por 8 g de alga desidratada)
Alface do mar (Ulva lactuca)35,71,90,0
Dulse (Palmaria Palmata)2,566,70,0
Hijiki (Hizikia fusiforme)0,547,50,0
Irish Moss (Chondrus crispus)1,99,70,0
Kelp (Laminaria sp.)0,613,0 - 38,20,0
Nori (Porphyra sp.)5,526,30,0
Sargaço (Sargassum natans)1,02,67,8
Wakame (Undaria Pinnatifida)9,6 - 40,322,9 - 47,50,0
MICROALGAS (por 1 col. de chá, 3 g)
Chlorella (Chlorella vulgaris)4,3 - 66,10 - 7,20 - 46,6
Spirulina (Spirulina platensis)2,0 - 2,27,3 - 9,60 - 11,6
SUPLEMENTOS (por cada cápsula)
Deva Vegan DHA-EPA90180
ELADIET DHA200
Myprotein Vegan Omega125250
Nordic Naturals Algae Omega97,5195
Vegetology Opti3 Omega-3 EPA & DHA150250

No caso das algas, embora sejam alvo de interesse enquanto alimento funcional, a ideia de que são fontes alimentares de ómega-3 deve ser clarificada. Como apresentado na tabela 2, o teor de ácidos gordos ómega-3 fornecido pelas algas é essencialmente na forma de EPA, não sendo detetado DHA na maioria das espécies indicadas.6-8 Ainda assim, considerando uma porção média de consumo, estes valores são negligenciáveis pois, a quantidade de gordura fornecida é muito baixa (2 a 3 % nas macroalgas, e 7 a 22 % no caso das microalgas Chlorella e Spirulina6), tornando impraticável o consumo das algas nas quantidades necessárias para atingir as recomendações, especialmente tendo em conta o risco de toxicidade de iodo (o limite máximo diário recomendado é de 1100 µg9; p.e. 8 g das algas Dulse e Wakame desidratadas fornecem 4,6 e 2,9 vezes este limite, respetivamente10).

Assim, apenas os suplementos à base de óleos de microalgas oferecem uma fonte alimentar de origem vegetal de AGPI n-3 de cadeia longa (EPA e DHA), adequada para vegetarianos e veganos.11

Importância Biológica, Relação entre o Ómega-3 e a Saúde e Recomendações Nutricionais (EFSA, IOM e WHO)

Os ácidos gordos polinsaturados (AGPI) essenciais, e os AGPI de cadeia longa, apresentam funções fisiológicas fundamentais no organismo. O ácido araquidónico (AA) e o ácido eicosapentaenóico (EPA) podem ser posteriormente transformados em eicosanóides, incluindo as prostaglandinas, as prostaciclinas e os leucotrienos, que participam na regulação da pressão arterial, função renal, coagulação sanguínea, reações inflamatórias e imunológicas, entre outras funções. Adicionalmente, os ácidos gordos n-3 de cadeia longa são importantes componentes estruturais das membranas celulares, especialmente no tecido nervoso e na retina.1

Os efeitos na saúde associados a uma maior ingestão de AGPI n-3 têm sido alvo de estudo. Especificamente em relação aos seus efeitos na prevenção das doenças cardiovasculares, uma revisão da Cochrane reportou que uma maior ingestão de EPA e DHA resultou numa redução modesta na incidência e na mortalidade por doença coronária, e nos fatores de risco, nomeadamente numa redução dos triglicerídeos em cerca de 15%; no entanto, teve um efeito reduzido ou inexistente sobre a mortalidade e a incidência de eventos cardiovasculares.12

Neste sentido, a American Heart Association (AHA) recomenda um consumo de 1 a 2 porções de pescado rico em ácidos gordos ómega-3 (peixe gordo como o salmão, arenque, cavala e sardinha), por semana.13 Para indivíduos com doença coronária existente (enfarte do miocárdio), a AHA recomenda a ingestão diária de aproximadamente 1 g de EPA e DHA, proveniente do peixe gordo; no entanto, a suplementação também poderá ser considerada, sob orientação do profissional de saúde.14

Igualmente pelos seus efeitos protetores em relação às doenças cardiovasculares, a European Food Safety Authority (EFSA) recomenda uma ingestão diária de 250 mg de EPA e DHA1 (tabela 3), assim como o Scientific Advisory Comitee for Nutrition (SACN) do Reino Unido, preconiza uma ingestão diária de 450 mg em indivíduos saudáveis15. Em particular durante as fases da gravidez e da lactação, as recomendações de DHA são mais elevadas – a EFSA recomenda um acréscimo às recomendações de 100 a 200 mg de DHA – pois, durante os primeiros dois anos de vida, o cérebro em desenvolvimento acumula grandes quantidades de DHA.1

Como vimos no segundo ponto, estes ácidos gordos (DHA e EPA) são essencialmente encontrados nos peixes gordos, por isso, que recomendações existem para aqueles que não consomem pescado, como os vegetarianos? Estarão em desvantagem em relação aos efeitos cardioprotetores dos ácidos gordos n-3 de cadeia longa? Atualmente, ainda não existem orientações específicas para as populações vegetarianas, dada a falta de evidência nesta área. Nos próximos pontos, analisaremos alguns dos trabalhos que investigam biomarcadores do estado nutricional dos ácidos gordos n-3 em vegetarianos, ou que investigam a eficácia das fontes alimentares de ALA, em alternativa ao consumo de peixe ou suplementação com óleo de peixe, na elevação destes biomarcadores.

Tabela 3: Valores propostos segundo algumas organizações internacionais para a ingestão diária adequada de AGPI n-3. AI: Adequate Intake; VET: Valor Energético Total; EFSA: European Food Safety Authority; FNB, IOM: Food and Nutrition Board, Institute of Medicine; FAO: Food and Agriculture Organization; WHO: World Health Organization.

EFSA (AI)1FNB, IOM9FAO/WHO16
ALA0,5 % VET7-12 meses: 0,5 g
1-3 anos: 0,7 g
4-8 anos: 0,9 g
9-13 anos: 1,2 g (H); 1 g (M)
>14 anos: 1,6 g (H); 1,1 g (M)
Gravidez: 1,4 g
Lactação: 1,3 g
7-24 meses: 0,4-0,6 % VET
Adultos: 0,5 a 2 % VET
EPA+DHA7‐24 meses: 100 mg DHA
2‐18 anos: 250 mg Adultos: 250mg
Gravidez e lactação: + 100 a 200 mg de DHA
Não estabelece recomendações de ingestão.
Mas, aponta para que a ingestão possa ser 10 % das necessidades de ALA
7 aos 24 meses: 10‐12 mg/kg de peso
2-4 anos: 100‐150 mg
4‐6 anos: 150‐200 mg
6‐10 anos: 200‐250 mg
Adultos: 250-2000 mg
Gravidez e lactação: 300 mg

Estado Nutricional e Ingestão das Populações Vegetarianas

Quando comparada a ingestão de AGPI ómega-3 entre populações vegetarianas e não-vegetarianas verifica-se uma ingestão de ALA genericamente superior entre os vegetarianos17-22, havendo alguns estudos que apontam para uma ingestão mais baixa23-25; e, conforme esperado, a maioria dos trabalhos também demonstra uma ingestão significativamente mais baixa, ou praticamente ausente, de DHA e EPA, por parte dos vegetarianos18-27. Quanto à ingestão dos AGPI ómega-6 (LA), é superior em vegetarianos.19,20,23,24,26,27

A menor ingestão de DHA e EPA traduz-se também em níveis séricos, plasmáticos e eritrocitários significativamente mais baixos nas populações vegetarianas e veganas, relativamente aos omnívoros.20,22,25,26,28-31 Por sua vez, os níveis de ALA parecem ser similares24,28,30, ou superiores em alguns estudos22,25,26,29.

A ingestão de ácidos gordos da série n-3 também se reflete nos níveis do leite materno. O trabalho de Sanders et al. (1992) reportou concentrações mais baixas de DHA no leite materno das vegetarianas.31 Mais recentemente, no trabalho de Perrin et al. (2019), não se verificaram diferenças em relação aos níveis de DHA e EPA, entre o leite materno das mulheres vegetarianas e omnívoras, explicado pela maior proporção de vegetarianas (27 %) que fazia suplementação de ómega-3 derivado do óleo de microalgas.17

Assim, a adesão a longo-prazo a um padrão alimentar vegetariano está associado a um menor índice de ómega-3 (O3I < 4 %)2 – um biomarcador dos ácidos gordos ómega-3, que reflete os níveis de DHA e EPA – cujo valor ótimo é definido por alguns autores como > 8 %32. A relevância clínica dos níveis baixos destes ácidos gordos entre vegetarianos e veganos é, no entanto, desconhecida.18,33 A evidência atual sugere que os padrões alimentares vegetarianos estão associados a uma redução, tanto nos fatores de risco cardiovasculares, como na incidência e mortalidade por doença cardíaca isquémica, quando comparados com os não-vegetarianos34,35 (no entanto, nas principais coortes realizadas em populações de vegetarianos, quando é feita a estratificação por grau de consumo de produtos de origem animal, e separado o consumo de carne e pescado, embora não seja consensual36, alguns estudos sugerem outcomes mais favoráveis em relação às doenças cardiovasculares entre os pescitarianos37,38).

Biodisponibilidade das Fontes Alimentares de Origem Vegetal

Para avaliar o impacto das fontes alimentares de ácidos gordos ómega-3 de origem vegetal nos níveis de EPA e DHA, 2 trabalhos de revisão compilaram os estudos clínicos existentes. As conclusões de ambos são unânimes: uma maior ingestão de ALA proveniente de frutos gordos e sementes, ou dos respetivos óleos, não elevam os níveis de DHA.2,39

É de salientar que nestas 2 revisões não foram incluídas intervenções com participantes vegetarianos ou veganos, mas as conclusões desses trabalhos (escassos), são idênticas. No trabalho de Li et al. (1999), a ingestão de 3,7 g de ALA por dia (e o ajuste do rácio de LA:ALA de 10:1 para 4:1), não alterou significativamente as concentrações plasmáticas de EPA ou DHA. Porém, 15,4 g de ALA (e um rácio de LA:ALA de 1:1) foi associado a um aumento dos níveis de EPA, mas não de DHA.29 Noutros trabalhos, o aumento da ingestão diária de ALA para 223, ou 3 g40, também não resultou em diferenças nas concentrações de EPA e DHA.

Até à data, o único suplemento de origem vegetal que de forma consistente permitiu elevar estes indicadores foi o óleo de microalgas, que corresponde a uma fonte de EPA e DHA pré-formados.2,11,39 E, é uma fonte possivelmente comparável ao óleo de peixe: no trabalho de Ryan et al. (2015), a suplementação de 600 mg/dia de DHA proveniente de óleo de peixe, ou de microalgas, resultou numa elevação dos níveis de DHA, sem diferenças estatisticamente significativas entre os grupos.41 Não obstante, são necessários mais estudos clínicos para estabelecer doses ótimas de EPA e DHA para as populações de vegetarianos e veganos.

Conclusões e Recomendações para a Ingestão de Ácidos Gordos Essenciais nas Populações Vegetarianas

Alguns artigos que refletem o posicionamento de grupos de trabalho na área da nutrição vegetariana propõem as seguintes recomendações para melhorar o estado nutricional dos ácidos gordos da série n-3 na população vegetariana:

  • Inclusão regular de fontes alimentares de ALA.42-44 O Position Paper da Academia de Nutrição e Dietética Americana refere que a ingestão de ALA é suficiente para assegurar as necessidades de ácidos gordos ómega-342, referenciando alguns estudos que indicam que os níveis de EPA e DHA em vegetarianos, embora mais baixos, são estáveis a longo-prazo28,33. Outros autores sugerem duplicar a ingestão de ALA, para valores entre 2 e 4 g, por dia.45 Quantidades como 6 metades de noz, 1 colher de sopa de sementes de chia (6 g), ou de sementes de linhaça moídas (5 g), fornecem pelo menos 1 g de ALA (tabela 2).
  • Limitar a ingestão de LA.42-44 Como vimos anteriormente, a maior ingestão de LA pode limitar a síntese dos ácidos gordos ómega-3 a partir do ALA. Alguns autores avançam com a recomendação de otimizar o rácio dos AGPI n-3/n-6 para 1/4. Isto pode ser conseguido através da redução do consumo de óleos vegetais (girassol, milho ou sésamo), ou margarinas, dando preferência ao azeite, enquanto fonte de ácidos gordos monoinsaturadas (e privilegiadas fontes de ácidos gordos essenciais como as sementes e frutos gordos, que também apresentam uma maior densidade nutricional, e fornecem alguns nutrientes-chave no padrão alimentar vegetariano).44
  • Crianças (com menos de 2 anos)43, grávidas e lactantes, indivíduos com necessidades aumentadas de ácidos gordos ómega-3, e aqueles com uma capacidade de conversão reduzida de ALA em EPA e DHA (idosos ou indivíduos com doenças crónicas), são aconselhados a suplementar com DHA, que pode ser proveniente do óleo de microalgas, de valor nutricional conhecido42-44. Alguns autores propõe uma ingestão diária de 200 a 300 mg diários de DHA e EPA.44,45

A principal conclusão que quero tirar deste artigo é que ainda não há consenso em relação às recomendações de ingestão de ácidos gordos ómega-3 na população vegetariana. Enquanto alguns pareceres sugerem que a inclusão regular de fontes alimentares de ALA é suficiente para satisfazer as necessidades destes ácidos gordos, há também evidência de que os níveis de DHA e EPA dos vegetarianos são subótimos, e que uma maior ingestão de ALA não é uma solução eficaz para a sua melhoria (embora sejam necessários mais estudos nesta população). Uma fonte direta de EPA e DHA, como o óleo de microalgas, será mais benéfico, mas, o verdadeiro impacto clínico dos baixos níveis de DHA e EPA ainda não é totalmente conhecido e, por isso, é ainda precoce indicar transversalmente esta suplementação. Mas, poderá ser especialmente importante em períodos do ciclo de vida em que as necessidades estão aumentadas, como no caso das crianças pequenas, grávidas e lactantes, prescrito pelo profissional de saúde.

1. EFSA Panel on Dietetic Products N, Allergies. Scientific Opinion on Dietary Reference Values for fats, including saturated fatty acids, polyunsaturated fatty acids, monounsaturated fatty acids, trans fatty acids, and cholesterol. EFSA Journal 2010;8:1461.
2. Lane KE, Wilson M, Hellon TG, Davies IG. Bioavailability and conversion of plant based sources of omega-3 fatty acids – a scoping review to update supplementation options for vegetarians and vegans. Crit Rev Food Sci Nutr 2021:1-16.
3. Burns-Whitmore B, Froyen E, Heskey C, Parker T, San Pablo G. Alpha-Linolenic and Linoleic Fatty Acids in the Vegan Diet: Do They Require Dietary Reference Intake/Adequate Intake Special Consideration? Nutrients 2019;11:2365.
4. Simopoulos AP, Norman HA, Gillaspy JE, Duke JA. Common purslane: a source of omega-3 fatty acids and antioxidants. J Am Coll Nutr 1992;11:374-82.
5. United States Department of Agriculture. USDA National Nutrient Database for Standard Reference. Washington DC, USA.
6. Chacón-Lee TL, González-Mariño GE. Microalgae for “Healthy” Foods—Possibilities and Challenges. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety 2010;9:655-75.
7. Harwood JL. Algae: Critical Sources of Very Long-Chain Polyunsaturated Fatty Acids. Biomolecules 2019;9.
8. Tokuşoglu Ö, üUnal MK. Biomass Nutrient Profiles of Three Microalgae: Spirulina platensis, Chlorella vulgaris, and Isochrisis galbana. Journal of Food Science 2003;68:1144-8.
9. Institute of Medicine. Food and Nutrition Board. Dietary reference intakes for energy, carbohydrate, fiber, fat, fatty acids, cholesterol, protein, and amino acids (macronutrients). Washington, DC: National Academy Press; 2005.
10. MacArtain P, Gill CI, Brooks M, Campbell R, Rowland IR. Nutritional value of edible seaweeds. Nutr Rev 2007;65:535-43.
11. Craddock JC, Neale EP, Probst YC, Peoples GE. Algal supplementation of vegetarian eating patterns improves plasma and serum docosahexaenoic acid concentrations and omega-3 indices: a systematic literature review. J Hum Nutr Diet 2017;30:693-9.
12. Abdelhamid AS, Brown TJ, Brainard JS, et al. Omega‐3 fatty acids for the primary and secondary prevention of cardiovascular disease. Cochrane Database of Systematic Reviews 2020.
13. Rimm EB, Appel LJ, Chiuve SE, et al. Seafood Long-Chain n-3 Polyunsaturated Fatty Acids and Cardiovascular Disease: A Science Advisory From the American Heart Association. Circulation 2018;138:e35-e47.
14. Siscovick DS, Barringer TA, Fretts AM, et al. Omega-3 Polyunsaturated Fatty Acid (Fish Oil) Supplementation and the Prevention of Clinical Cardiovascular Disease: A Science Advisory From the American Heart Association. Circulation 2017;135:e867-e84.
15. Scientific Advisory Committee on Nutrition. Advice on fish consumption: benefits and risks. London: The Stationery Office; 2004.
16. Fats and fatty acids in human nutrition: Report of an expert consultation. FAO Food and Nutrition Paper 91. Rome: Food and Agriculture Organization of the United Nations; 2010.
17. Perrin MT, Pawlak R, Dean LL, Christis A, Friend L. A cross-sectional study of fatty acids and brain-derived neurotrophic factor (BDNF) in human milk from lactating women following vegan, vegetarian, and omnivore diets. Eur J Nutr 2019;58:2401-10.
18. Sarter B, Kelsey KS, Schwartz TA, Harris WS. Blood docosahexaenoic acid and eicosapentaenoic acid in vegans: Associations with age and gender and effects of an algal-derived omega-3 fatty acid supplement. Clin Nutr 2015;34:212-8.
19. Sanders TA, Roshanai F. Platelet phospholipid fatty acid composition and function in vegans compared with age- and sex-matched omnivore controls. Eur J Clin Nutr 1992;46:823-31.
20. Kornsteiner M, Singer I, Elmadfa I. Very low n-3 long-chain polyunsaturated fatty acid status in Austrian vegetarians and vegans. Ann Nutr Metab 2008;52:37-47.
21. Miles FL, Lloren JIC, Haddad E, et al. Plasma, Urine, and Adipose Tissue Biomarkers of Dietary Intake Differ Between Vegetarian and Non-Vegetarian Diet Groups in the Adventist Health Study-2. J Nutr 2019;149:667-75.
22. Agren JJ, Törmälä ML, Nenonen MT, Hänninen OO. Fatty acid composition of erythrocyte, platelet, and serum lipids in strict vegans. Lipids 1995;30:365-9.
23. Fokkema MR, Brouwer DA, Hasperhoven MB, Martini IA, Muskiet FA. Short-term supplementation of low-dose gamma-linolenic acid (GLA), alpha-linolenic acid (ALA), or GLA plus ALA does not augment LCP omega 3 status of Dutch vegans to an appreciable extent. Prostaglandins Leukot Essent Fatty Acids 2000;63:287-92.
24. Welch AA, Shakya-Shrestha S, Lentjes MA, Wareham NJ, Khaw KT. Dietary intake and status of n-3 polyunsaturated fatty acids in a population of fish-eating and non-fish-eating meat-eaters, vegetarians, and vegans and the product-precursor ratio [corrected] of alpha-linolenic acid to long-chain n-3 polyunsaturated fatty acids: results from the EPIC-Norfolk cohort. Am J Clin Nutr 2010;92:1040-51.
25. Mann N, Pirotta Y, O’Connell S, Li D, Kelly F, Sinclair A. Fatty acid composition of habitual omnivore and vegetarian diets. Lipids 2006;41:637-46.
26. Pinto AM, Sanders TAB, Kendall AC, et al. A comparison of heart rate variability, n-3 PUFA status and lipid mediator profile in age- and BMI-matched middle-aged vegans and omnivores – CORRIGENDUM. Br J Nutr 2017;118:877.
27. Rizzo NS, Jaceldo-Siegl K, Sabate J, Fraser GE. Nutrient profiles of vegetarian and nonvegetarian dietary patterns. J Acad Nutr Diet 2013;113:1610-9.
28. Rosell MS, Lloyd-Wright Z, Appleby PN, Sanders TA, Allen NE, Key TJ. Long-chain n-3 polyunsaturated fatty acids in plasma in British meat-eating, vegetarian, and vegan men. Am J Clin Nutr 2005;82:327-34.
29. Li D, Sinclair A, Wilson A, et al. Effect of dietary alpha-linolenic acid on thrombotic risk factors in vegetarian men. Am J Clin Nutr 1999;69:872-82.
30. Elorinne AL, Alfthan G, Erlund I, et al. Food and Nutrient Intake and Nutritional Status of Finnish Vegans and Non-Vegetarians. PLoS One 2016;11:e0148235.
31. Sanders TA, Reddy S. The influence of a vegetarian diet on the fatty acid composition of human milk and the essential fatty acid status of the infant. J Pediatr 1992;120:S71-7.
32. Stark KD, Van Elswyk ME, Higgins MR, Weatherford CA, Salem N, Jr. Global survey of the omega-3 fatty acids, docosahexaenoic acid and eicosapentaenoic acid in the blood stream of healthy adults. Prog Lipid Res 2016;63:132-52.
33. Sanders TA. DHA status of vegetarians. Prostaglandins Leukot Essent Fatty Acids 2009;81:137-41.
34. Glenn AJ, Viguiliouk E, Seider M, et al. Relation of Vegetarian Dietary Patterns With Major Cardiovascular Outcomes: A Systematic Review and Meta-Analysis of Prospective Cohort Studies. Front Nutr 2019;6:80.
35. Oussalah A, Levy J, Berthezene C, Alpers DH, Gueant JL. Health outcomes associated with vegetarian diets: An umbrella review of systematic reviews and meta-analyses. Clin Nutr 2020;39:3283-307.
36. Appleby PN, Crowe FL, Bradbury KE, Travis RC, Key TJ. Mortality in vegetarians and comparable nonvegetarians in the United Kingdom. Am J Clin Nutr 2016;103:218-30.
37. Orlich MJ, Singh PN, Sabate J, et al. Vegetarian dietary patterns and mortality in Adventist Health Study 2. JAMA Intern Med 2013;173:1230-8.
38. Petermann-Rocha F, Parra-Soto S, Gray S, et al. Vegetarians, fish, poultry, and meat-eaters: who has higher risk of cardiovascular disease incidence and mortality? A prospective study from UK Biobank. European Heart Journal 2020;42:1136-43.
39. Lane K, Derbyshire E, Li W, Brennan C. Bioavailability and potential uses of vegetarian sources of omega-3 fatty acids: a review of the literature. Crit Rev Food Sci Nutr 2014;54:572-9.
40. Burns-Whitmore B, Haddad E, Sabate J, Rajaram S. Effects of supplementing n-3 fatty acid enriched eggs and walnuts on cardiovascular disease risk markers in healthy free-living lacto-ovo-vegetarians: a randomized, crossover, free-living intervention study. Nutr J 2014;13:29.
41. Ryan L, Symington AM. Algal-oil supplements are a viable alternative to fish-oil supplements in terms of docosahexaenoic acid (22:6n-3; DHA). Journal of Functional Foods 2015;19:852-8.
42. Melina V, Craig W, Levin S. Position of the Academy of Nutrition and Dietetics: Vegetarian Diets. J Acad Nutr Diet 2016;116:1970-80.
43. Agnoli C, Baroni L, Bertini I, et al. Position paper on vegetarian diets from the working group of the Italian Society of Human Nutrition. Nutr Metab Cardiovasc Dis 2017;27:1037-52.
44. Saunders AV, Davis BC, Garg ML. Omega-3 polyunsaturated fatty acids and vegetarian diets. Med J Aust 2013;199:S22-6.
45. Davis BC, Kris-Etherton PM. Achieving optimal essential fatty acid status in vegetarians: current knowledge and practical implications. Am J Clin Nutr 2003;78:640S-6S.

Ferro na Dieta Vegetariana

Aplicações Práticas para vegetarianos
  • É possível atender às necessidades de ferro com uma dieta vegetariana através da seleção cuidada de alimentos como cereais na sua versão integral, leguminosas, frutos oleaginosos, sementes, hortaliças e alimentos fortificados (p.e.: cereais de pequeno-almoço).
  • A absorção de ferro é principalmente regulada pelo estado das reservas no organismo, mas também por fatores dietéticos. Ou seja, na dieta vegetariana, é importante atentar à quantidade de ferro da dieta, mas também à presença de componentes alimentares que poderão potenciar ou impedir a sua absorção.
  • Fitatos e compostos fenólicos têm um efeito inibitório sobre a absorção de ferro. De forma a contornar este efeito, métodos como a germinação, fermentação, demolha e cozimento poderão levar a perdas modestas de ácido fítico nos cereais integrais e leguminosas. Também se recomenda evitar o consumo de alimentos ricos em compostos fenólicos (bebidas como chá e café), 1 hora antes ou depois da refeição.
  • A inclusão de fontes alimentares de vitamina C (couves, pimento, brócolos, espinafres, kiwi, citrinos…) às refeições parece promover a absorção do ferro não-heme (ferro férrico), e superar em parte o efeito inibitório dos fitatos.
  • Estudos transversais sugerem que indivíduos que seguem estas dietas apresentam menores reservas de ferro (mas dentro de parâmetros normais), relativamente aos não-vegetarianos. Isto pode ter especial relevância durante o crescimento, e em condições que implicam necessidades aumentadas, como a gravidez, sendo por isso essencial a monitorização do estado nutricional do ferro, e um fornecimento adequado de fontes alimentares deste mineral, inclusivamente de alimentos fortificados.
  • Por último, se evidencia sinais e sintomas relacionados com o défice neste nutriente, como palidez, fraqueza, fadiga, falta de ar, entre outros, é sensato rastrear o défice de ferro, especialmente nos grupos de risco (p.e. mulheres jovens). A suplementação oral de ferro é a primeira opção terapêutica para a reposição de ferro, e pode ser acompanhada de recomendações alimentares para maximizar a sua ingestão e absorção, mas não há necessidade de abdicar da dieta vegetariana ou voltar a introduzir a carne.

.

Conteúdos

.

Importância biológica, regulação e absorção

 O ferro desempenha um papel vital no organismo: permite o transporte e utilização de oxigénio através da hemoglobina dos glóbulos vermelhos ou da mioglobina muscular; facilita a transferência de eletrões nas células; e atua como parte integrante de importantes sistemas enzimáticos [1].

A necessidade do ferro numa multitude de processos biológicos enfatiza a importância de um fornecimento ininterrupto, rigorosamente regulado por um sistema no qual a hormona hepcidina desempenha um papel regulatório central [2]. Considerando que a excreção de ferro no organismo é mínima (com a exceção das perdas associadas à menstruação e às demandas da gravidez), este sistema é responsável pelo controlo da absorção do ferro, manutenção de uma reserva de ferro disponível, e por reciclar o ferro das células em fim de vida [3]. Assim, em indivíduos saudáveis, a absorção de ferro relaciona-se de forma inversamente proporcional com as reservas no organismo [4].

A absorção de ferro ocorre no duodeno e jejuno proximal, e contribui com cerca de 1 mg/dia de ferro dietético, sendo que nas mulheres em idade fértil a absorção pode ser de 1,5 mg/dia, podendo aumentar até 2 a 4 mg/dia perante um contexto de défice neste micronutriente [3].

O processo de absorção é também influenciado por componentes dietéticos, como a forma do ferro proveniente da dieta, podendo ser do tipo heme (derivado da hemoglobina e mioglobina da carne e do pescado), de boa absorção, pois entra nas células da mucosa com a fração heme (porfirina) intacta; e, o ferro não-heme solúvel (derivado de todo o ferro presente tanto em alimentos de origem animal como vegetal, incluindo por exemplo a ferritina), cuja absorção é menor e dependente – não só do estado nutricional do hospedeiro – como da solubilização no suco gástrico e da decisiva redução do estado férrico (Fe3+) a ferroso (Fe2+) para, assim, ligar-se ao transportador transmembranar DMT1 e ser absorvido. A composição da refeição também influencia a absorção do ferro não-heme, sendo que os péptidos da carne, a vitamina C e alguns ácidos orgânicos parecem promover a absorção, enquanto os fitatos, e compostos fenólicos têm um efeito inibitório [3].

.

Recomendações Nutricionais (EFSA, IOM e WHO)

As necessidades nutricionais de ferro são inerentemente afetadas pela idade, sexo e, no caso das mulheres, pela gravidez. Atualmente, estão publicados alguns valores de referência para a ingestão de ferro a nível populacional, tendo em consideração a biodisponibilidade: conceito que descreve até que ponto dado nutriente proveniente da dieta é de facto absorvido e utilizado para as funções normais do organismo.

Institute of Medicine (IOM): Apresenta-nos a RDA – ingestão média diária necessária para atender às necessidades estimadas de 97,5% dos indivíduos da população em estudo – cujos valores para a população dos Estados Unidos e Canadá assumem uma biodisponibilidade de 18%. No caso das populações vegetarianas, estima-se que a biodisponibilidade do ferro nestas dietas seja de 10 %, sendo por isso proposto o aumento das recomendações para vegetarianos em 1.8 vezes [5].

European Food Safety Authority (EFSA): O PRI é conceptualmente equivalente ao RDA, e considera um valor de absorção de 16% para os homens e 18% para as mulheres. A EFSA não faz recomendações derivadas destes valores de referência para os vegetarianos, afirmando que a biodisponibilidade do ferro das dietas vegetarianas europeias não é substancialmente diferente das dietas omnívoras. Este painel também pressupõe que no caso das grávidas e lactantes, as reservas de ferro e a absorção aumentada fornecem ferro em quantidade suficiente para atender às exigências destas fases, não delineando recomendações distintas das mulheres pré-menopáusicas [4].

World Health Organization (2004): Para traduzir as necessidades fisiológicas de ferro em recomendações dietéticas a WHO/FAO propõe RNI separados em função da biodisponibilidade. No caso das dietas vegetarianas, dado o conteúdo significativo de alimentos ricos em fitatos e compostos fenólicos, considera-se uma biodisponibilidade de cerca de 10% [1].

Tabela 1. Valores de referência para a ingestão de ferro.

EFSA (2015)IOM (2001)WHO/FAO (2004)
IdadePRI (mg/dia)IdadeRDA (mg/dia) (1)IdadeRNI (mg/dia)
Até aos 6 M0.27 (AI)
7–12 M117–12 M117–12 M9.3
1–6 anos71–3 anos71–3 anos5.8
7–11 anos114–8 anos104–6 anos6.3
12–17 anos (H)119–13 anos87–10 anos8.9
12–17 anos (M)1314–18 anos (H)1111–14 anos (H)14.6
≥ 18 anos (H)1119–50 anos (H)815–17 anos (H)18.8
≥ 18 anos (M)
Pré-menopáusicas
16+51 anos (H)8≥ 18 anos (H)13.7
Pós-menopáusicas1114–18 anos (M)1511–14 anos (M; pré-menarca)14
GravidezIgual às mulheres pré-menopáusicas19–50 anos (M)1811–14 anos (M)32.7
LactaçãoIgual às mulheres pré-menopáusicas51+ anos (M)815–17 anos (M)31.0
Gravidez27≥ 18 anos (M)29.4
Lactação9Pós-menopáusicas11.3
Lactação15.0

PRI: Population Reference Intake; RDA: Recommended Dietary Allowances; AI: Adequate Intake; RNI: Recommended nutrient intake; H: Homens; M: Mulheres.

(1) Recomendações para a população em geral. Este referencial recomenda que a ingestão seja aumentada em 1.8 vezes para vegetarianos.

.

Conteúdo em Ferro nos Alimentos de Origem Vegetal

No padrão alimentar vegetariano, alimentos que contêm quantidades relativamente elevadas de ferro incluem cereais na sua versão integral, leguminosas, frutos oleaginosos, sementes, e alimentos fortificados. Na tabela 2 encontra alguns destes alimentos, em função da porção de consumo. Deixo a ressalva que os valores de ferro poderão variar significativamente entre os produtos fortificados, merecendo confirmação através da leitura do rótulo. E, salienta-se o teor de ferro da beterraba – alimento frequentemente identificado como uma boa fonte de ferro – que fornece apenas 6,1% do valor de referência para a ingestão de ferro, que não é muito diferente do valor da cenoura ou de algumas hortaliças e, com uma porção de consumo significativa, que ainda assim não fornece 15% do valor de referência (neste caso defini como a média do PRI para homens e mulheres adultos).

Tabela 2. Alimentos consumidos numa dieta vegetariana com um conteúdo de ferro relevante por porção.

AlimentosPorçãoFerro (mg)% PRI
CEREAIS
Aveia, flocos40 g (5 col. de sopa)1,712,6%
Biscoitos de trigo integral tipo "Weetabix"
(fortificados em ferro)
37,5 g (2 biscoitos)2,316,7%
Esparguete cozido126 g (1/2 prato)0,64,7%
Farelo de trigo6 g (2 col. de sopa)0,64,7%
Flocos de milho tipo "Corn Flakes"
(fortificados em ferro)
40 g (1 taça)4,835,6%
Flocos de trigo e arroz
(fortificados em ferro)
40 g (1 taça)4,8-5,135,6-37,8%
Pão de trigo integral57 g (1 bola)1,712,7%
LEGUMINOSAS
Feijão branco cozido120 g (aprox. 6 col. de sopa)3,022,2%
Feijão frade cozido120 g2,316,9%
Feijão encarnado cozido120 g3,526,1%
Feijão manteiga cozido120 g3,224,0%
Feijão preto, cozido120 g2,518,7%
Grão-de-bico cozido120 g2,518,7%
Lentilhas verdes cozidas120 g4,029,6%
Tremoço cozido120 g6,648,9%
SOJA E DERIVADOS
Bebida à base de soja natural200 g (1 copo)0,85,9%
Soja cozida120 g (aprox. 6 col. de sopa)6,245,7%
Soja, proteína texturizada crua30 g2,820,5%
Tempeh125 g (1/2 bloco)3,425,0%
Tofu125 g (1/2 bloco)3,425,5%
OLEAGINOSAS & SEMENTES
Amêndoa, miolo com pele30 g (aprox. 20 uni.)1,28,9%
Caju30 g (aprox. 16 uni.)2,014,8%
Pistácio torrado30 g2,115,6%
Sementes de abóbora15 g (aprox. 2 col. de sopa)1,39,8%
Sementes de cânhamo15 g (aprox. 2 col. de sopa)1,28,8%
Sementes de chia15 g (aprox. 2 col. de sopa)1,28,6%
Sementes de sésamo15 g (aprox. 2 col. de sopa)2,216,2%
HORTÍCOLAS & LEGUMINOSAS FRESCAS
Beterraba cozida118 g (1 uni.)0,86,1%
Brócolos cozidos133 g (1/2 prato)1,39,9%
Cenoura crua147 g (1 uni.)1,07,6%
Couve galega cozida120 g (1/2 prato)0,86,2%
Couve portuguesa cozida120 g (1/2 prato)0,86,2%
Ervilhas congeladas cozidas120 g (aprox. 6 col. de sopa)1,410,7%
Espinafres cozidos102 g (1/2 prato)2,418,1%
Favas frescas cozidas120 g (aprox. 6 col. de sopa)1,28,9%
Tomate cru214 (1 uni. Redondo)1,511,1%

.

Biodisponibilidade e Componentes Alimentares Promotores/Inibidores da Absorção

Considerando que as dietas vegetarianas fornecem exclusivamente ferro não-heme (ferro férrico) – cuja absorção depende não só das reservas do organismo, mas também da presença de fatores promotores/inibidores da absorção – o ferro proveniente destas dietas apresenta uma biodisponibilidade variável (0.7–22.9%) [6].

Os componentes inibidores limitam a absorção através da ligação ao ferro no trato gastrointestinal, e incluem:

  • O ácido fítico (mio-inositol hexafosfato), principal inibidor da absorção do ferro não-heme nos padrões alimentares de base vegetal, encontrado em quantidades elevadas principalmente nos cereais integrais, leguminosas, sementes e oleaginosas. Trata-se de um agente quelante que, ao associar-se a iões minerais, forma complexos estáveis e insolúveis (fitatos), indisponíveis para absorção no intestino. Métodos de processamento alimentar como a germinação, a fermentação, ou a adição de enzimas (fitases) poderão ser utilizadas para degradar o ácido fítico [7], assim como a demolha e a confeção também poderão levar a perdas modestas de ácido fítico nos alimentos (dada a relativa resistência ao tratamento térmico) [8, 9].
  • Os compostos fenólicos (polifenóis e taninos), presentes no chá, café, cacau, vinho tinto [10], e feijões de cor [11], são responsáveis pela inibição da absorção de ferro, em função da dose e da estrutura do composto. Contudo, a manutenção do estado nutricional do ferro não implica deixar de consumir estes alimentos. O consumo de chá 1 hora antes ou depois da refeição permitiu uma redução do seu impacto sobre a absorção de ferro [12] e, um trabalho demonstrou que o consumo de chá verde e preto à refeição foi responsável pela diminuição dos níveis de ferro apenas em indivíduos com níveis já comprometidos (ferritina sérica < 20 µg/L) [13]. Assim, para quem é consumidor regular de chá ou café à refeição, e não apresenta défice de ferro, não se sugere mudar os hábitos de consumo destas bebidas. No entanto, evitar o consumo 1 hora antes ou depois da refeição é sensato para quem apresenta um maior risco de défice.
  • Por fim, nos trabalhos realizados com recurso a marcadores isotópicos, a curto-prazo, parece haver um efeito sobre a absorção do ferro (heme e não-heme) a partir dos 40 mg de cálcio numa refeição [14, 15]. No entanto, trabalhos a longo-prazo não encontram associação entre o status do ferro e a ingestão de cálcio ou produtos lácteos [16, 17]. Aliás, alguns autores sugerem que a associação negativa encontrada em estudos transversais poderá dever-se à substituição de alimentos ricos em ferro (p.e. carne, leguminosas…), por produtos lácteos, e não necessariamente ao efeito inibitório do cálcio [18].

Os fatores promotores da absorção do ferro são componentes que enfraquecem ou previnem a ligação do ferro a componentes inibitórios, através da redução do ferro férrico mais reativo ao estado ferroso [3], e abrangem:

  • A vitamina C (ácido ascórbico) é o principal fator promotor da absorção do ferro (não-heme), devido às propriedades enquanto quelante, possibilitando a conversão do ferro férrico a ferroso. Este efeito é dependente da dose, mas pode superar em parte o efeito inibitório dos fitatos e compostos fenólicos [19]. No trabalho de Siegenberg et al., verificou-se que a adição de 50 mg de vitamina C numa refeição simples neutralizou a o efeito inibidor do ácido fítico e, quando aumentada a quantidade de vitamina C para 150 mg, a absorção de ferro aumentou em quase 30% [20]. Contudo, esta associação é mais pronunciada em estudos realizados numa única refeição simples com recurso a marcadores isotópicos, com quantidades conhecidas de vitamina C e ferro, ou seja, não refletem a complexidade de um padrão alimentar, com quantidades variáveis de compostos com ação potenciadora ou inibidora [21, 22]. Assim, são necessários mais estudos para perceber o seu impacto a longo-prazo sobre os níveis de ferro [23-25]. Alimentos fornecedores de vitamina C incluem (por 100 g de alimento cru): couve Galega (148 mg), couve-de-Bruxelas (115 mg), pimento (90 mg), couve-flor (73 mg), couve roxa (57 mg), brócolos (41 mg), couve branca (40 mg), espinafres (35 mg), kiwi (72 mg), laranja (57 mg), morango (47 mg), melão e framboesa (30 mg) [26].
  • Ácidos orgânicos nas frutas e hortícolas (ácidos cítrico, málico, láctico e tartárico) [19], assim como os carotenos e a vitamina A [27], também poderão melhorar a absorção do ferro não-heme.

.

Estado Nutricional do Ferro nas Populações Vegetarianas

O posicionamento da Academia de Nutrição e Dietética Americana em relação às dietas vegetarianas diz-nos que “despite having similar iron intakes, the iron stores of vegetarians are typically below those of nonvegetarians (…). Individuals with low iron status can substantially increase their iron absorption from diets with moderate to high iron bioavailability. The absorption process appears to adapt effectively in the case of Western vegetarians because their hemoglobin values and most other measures of iron status are similar to those values seen in nonvegetarians” [28]. Esta declaração é baseada em estudos transversais (análise do estado nutricional do ferro numa amostra de indivíduos que segue um padrão alimentar vegetariano num dado momento temporal), que iremos analisar, dentro de cada fase do ciclo de vida.

Os principais parâmetros séricos ou plasmáticos utilizados nestes trabalhos para investigar o estado nutricional do ferro são a hemoglobina (para deteção da anemia), a saturação da transferrina (medida do ferro em circulação), o recetor solúvel da transferrina (marcador mais estável dos níveis de ferro na inflamação ou infeção, refletindo o compartimento funcional de ferro) e, a ferritina (principal marcador das reservas de ferro).

Gravidez: Este mineral assume uma preocupação particular durante a gravidez pois o seu défice está associado a outcomes adversos como parto prematuro, baixo peso, e atraso no desenvolvimento neurológico da criança [29].

São escassos os estudos que analisam o estado nutricional do ferro em grávidas vegetarianas, especialmente em países ocidentais. Um trabalho Britânico reportou que as grávidas vegetarianas eram menos propensas a ter uma ingestão baixa de ferro (<14.8 mg), assim como também se evidenciou uma maior tendência para tomarem suplementos de ferro durante o primeiro e segundo trimestres da gravidez [30]. O trabalho de Avnon et al. (2020), que incluiu 112 omnívoras, 37 piscitarianas, 64 vegetarianas, e 60 veganas, comparou a influência do padrão alimentar no estado nutricional do ferro [31]. Não se verificaram diferenças estatisticamente significativas nos níveis de ferritina das grávidas veganas, comparativamente às vegetarianas e omnívoras (as piscitarianas apresentaram níveis superiores, 27 ± 17 vs 60 ± 74 µg/L, p = 0.034); assim como também não se apuraram diferenças significativas entre os grupos, nos níveis de hemoglobina. A ausência de diferenças pode resultar do uso generalizado durante a gravidez de suplementos multivitamínicos (que frequentemente contêm ferro). No entanto, reforça-se o cuidado na monitorização dos níveis de ferro durante a gravidez, e no planeamento da dieta vegetariana.

Infância: A partir do início da diversificação alimentar torna-se necessária a inclusão progressiva de alimentos fornecedores de ferro na alimentação [32]. Um estudo longitudinal, com bebés recrutados aos 4 meses e seguidos até aos 24 meses de idade, comparou os níveis de ferro dos bebés sujeitos a uma dieta com carne, relativamente a uma dieta vegetariana. Não foram observadas diferenças entre os grupos nos biomarcadores analisados, nos diferentes momentos ao longo do estudo (4, 12 e 24 meses) [33].

Crianças e Adolescentes:

Considerando o valor de hemoglobina enquanto biomarcador do estado nutricional do ferro, alguns estudos transversais (em países ocidentais) reportam uma prevalência de défice de ferro entre crianças e adolescentes vegetarianos de 6-7, 18, 23, 30, e 47,5%, respetivamente [34-38]. No entanto, nem todos os estudos verificam diferenças entre os grupos [39-42]. Quanto aos níveis de ferritina, alguns trabalhos obtiveram uma prevalência de défice significativa entre jovens vegetarianos: do Canadá (29,1% para ovolactovegetarianos) [40], do Reino Unido [73% para ferritina <10 µg/L (crianças <3 anos) e, 64% para <12 µg/L (crianças >3 anos)] [35], e da Polónia (entre 18,3-30,2 [34] e 36,4% [39]).

Especificamente em adolescentes, um estudo transversal que incluiu 30 jovens veganas na Suécia (16-20 anos) não reportou diferenças significativas na prevalência de défice de ferro entre as jovens veganas (20%) e omnívoras (23%) [43].

Existe alguma variabilidade na prevalência do défice de ferro entre crianças e adolescentes vegetarianos de países ocidentais, embora pareça ser consideravelmente mais prevalente entre os vegetarianos [44]. Neste sentido, dadas as necessidades acrescidas associadas ao crescimento, é essencial a monitorização do estado nutricional do ferro, e a inclusão de fontes alimentares deste mineral, inclusivamente de alimentos fortificados.

Adultos: Na generalidade, as dietas vegetarianas e veganas parecem estar associadas a um consumo superior de ferro, comparativamente a uma dieta não-vegetariana [45]. No entanto, tal como descrito previamente, devido à menor biodisponibilidade do ferro de origem vegetal, os vegetarianos apresentam menores reservas de ferro, como evidenciado numa meta-análise que contemplou 24 estudos transversais, na qual adultos vegetarianos apresentaram níveis de ferritina significativamente mais baixos relativamente aos não-vegetarianos (-29.71 mg/L, IC 95% [-39.69, -19.73], p < 0.01); com um efeito mais pronunciado nos homens (-61.88 mg/L, IC 95% CI [-85.59, -38.17], p < 0.01), relativamente às mulheres, nas quais não se verificaram diferenças entre os grupos dietéticos [46].

No que concerne à prevalência de anemia, o UK Biobank, uma coorte no Reino Unido de tamanho amostral considerável (∼450,000 participantes, incluindo 6548 vegetarianos e 398 veganos), analisou transversalmente os parâmetros hematológicos por grau de consumo de produtos de origem animal. A prevalência de anemia reportada entre os grupos de consumidores regulares de carne, vegetarianos e veganos foi de: 2.9, 3.9, 6.6 % nos homens; 8.7, 12.8 (p < 0.05) e 7.9 % nas mulheres em idade fértil; e, 3.4, 5.8 (p < 0.05) e 4.0 nas mulheres pós-menopáusicas, respetivamente. Assim, verificou-se uma maior prevalência de anemia apenas entre as mulheres vegetarianas [47].

Estudos transversais realizados em populações ocidentais reportam uma prevalência de anemia (Hb < 12 g/dL) nos vegetarianos entre 0 e 22% [48-52], sendo que alguns dos trabalhos que incluíram grupo controlo não verificaram diferenças no valor de hemoglobina entre os participantes vegetarianos e omnívoros [52-55]. No entanto, estes estudos contam com amostras reduzidas (n vegetarianos <100), e poderão não ter poder estatístico suficiente para detetar potenciais diferenças.

Atletas: O aumento das necessidades de ferro associadas às adaptações hematológicas ao treino, e às perdas (através do suor, hematúria e sangramento GI), leva a que os atletas sejam potencialmente mais suscetíveis ao défice de ferro. E, especialmente no atleta vegetariano, a manutenção do equilíbrio entre o fornecimento dietético e as necessidades fisiológicas pode revelar-se um desafio, pois a própria inflamação induzida pelo exercício estimula a elevação da hepcidina, com efeito inibitório sobre a absorção do ferro dietético [56]. Até ao momento, apenas um estudo transversal comparou os níveis de micronutrientes de atletas recreativos ovolactovegetarianos (n=26) e veganos (n=28), reportando que as dietas ovolactovegetarianas e veganas bem planeadas, com inclusão de suplementos, podem atender às necessidades de ferro [57]. Neste trabalho, não se verificaram diferenças relativamente aos níveis de hemoglobina e ferro séricos. Analisando em particular os níveis de ferritina, os atletas do sexo masculino omnívoros apresentaram valores séricos superiores, e não se verificaram diferenças entre as atletas do sexo feminino, com uma prevalência de depleção das reservas de ferro comparável entre grupos (26, 23 e 18 %, para omnívoras, vegetarianas e veganas, respetivamente).

Em suma, as dietas vegetarianas e veganas parecem estar associadas a menores reservas de ferro, relativamente à dieta omnívora. Esta conclusão pode ter especial relevância durante o crescimento, e em condições que implicam necessidades aumentadas, como a gravidez. Os vegetarianos com reservas de ferro mais baixas podem ser propensos ao desenvolvimento de anemia por défice de ferro, especialmente em casos de perdas de sangue crónicas ou agudas (p.e. sangramento gastrointestinal, ou, lesões graves).

.

Estadios do Défice de Ferro e Tratamento

Se o fornecimento de ferro for insuficiente para assegurar as necessidades fisiológicas, as reservas de ferro serão mobilizadas e, quando esgotadas, é desenvolvido um quadro de défice de ferro (ferropénia).

O défice de ferro pode ter como causas: uma ingestão alimentar inadequada (baixo aporte de ferro biodisponível ou, acesso alimentar limitado), má absorção do ferro (doença celíaca, gastrite crónica, procedimentos cirúrgicos que envolvem o estômago…), necessidades fisiológicas aumentadas associadas ao crescimento (gravidez, crianças e adolescentes), ou, a perdas significativas (menstruação, ou perdas de sangue patológicas) [3, 4].

A ferropénia apresenta um espectro cuja progressão é o resultado do balanço negativo de ferro: os estadios iniciais caracterizam-se por valores de hemoglobina saudáveis, embora se verifique a depleção das reservas (ferritina sérica <12-15 μg/L), com evolução para uma descompensação dos índices de ferro [↓ saturação da transferrina (ST < 16%), e ↑ protoporfirina eritrocitária e recetor solúvel da transferrina]; nos estadios subsequentes, o défice é grave o suficiente para levar a uma insuficiência na síntese de glóbulos vermelhos, desenvolvendo-se uma anemia ferropénia (anemia microcítica associada a uma concentração de hemoglobina abaixo do normal: <13 g/dl no homem e <12 g/dl na mulher) [3, 58].

A anemia por défice de ferro é o transtorno mais comum resultante de uma deficiência nutricional: aliás, estima-se que a prevalência global de anemia em 2010 fosse de 32.9% [59] e, em Portugal, no ano de 2013, fosse de 19.9% [60]. Entre os sintomas frequentemente descritos incluem-se a palidez e sintomas que resultam da capacidade reduzida de transporte de oxigénio do sangue, incluindo fraqueza, fadiga, diminuição da capacidade de trabalho, falta de ar e palpitações [3].

A suplementação oral de ferro é geralmente a primeira opção terapêutica para a reposição de ferro, pois é acessível, não invasiva, e eficaz ao longo do tempo, comummente numa dose diária de 100-200 mg de ferro elementar, consoante a gravidade, e a tolerância individual de uma perspetiva gastrointestinal. Após normalização da hemoglobina, poderá ser necessário continuar a suplementação de ferro, até reposição das reservas (ferritina > 50 μg/L, ST ≥ 30 %) [58].

Algumas estratégias de suplementação oral de ferro têm sido estudadas com o objetivo de aumentar a absorção fracional, reduzir os sintomas gastrointestinais, e melhorar a adesão à intervenção, promovendo a eficácia da terapêutica oral. A divisão do suplemento de ferro em 2 tomas é uma prática comum, mas que não parece ser mais eficaz (do que 1 toma/dia) no aumento da absorção de ferro [61]. A explicação poderá estar na supressão da absorção intestinal de ferro 24 h após o consumo de uma dose de ferro> 40 mg, devido à elevação da hepcidina [62]. Por sua vez, os trabalhos recentes que têm estudado a toma em dias alternados demonstraram uma maior absorção fracional e cumulativa, podendo representar uma estratégia de suplementação de ferro adequada para indivíduos com sensibilidade gastrointestinal [61, 63, 64]. Independentemente destas possíveis modalidades de toma, respeite a posologia prescrita e, caso evidencie dificuldade em aderir à terapêutica, discuta junto do respetivo médico outras estratégias de suplementação oral de ferro.

1. WHO/FAO (World Health Organization/Food and Agriculture Organization of the United Nations), Vitamin and mineral requirements in human nutrition: report of a Joint FAO/WHO Expert Consultation. 2004: Bangkok, Thailand. p. 246-271.

2. Camaschella, C., Iron-Deficiency Anemia. New England Journal of Medicine, 2015. 372(19): p. 1832-1843.

3. Lynch, S., et al., Biomarkers of Nutrition for Development (BOND)-Iron Review. J Nutr, 2018. 148(suppl_1): p. 1001S-1067S.

4. EFSA Panel on Dietetic Products, N. and Allergies, Scientific Opinion on Dietary Reference Values for iron. EFSA Journal, 2015. 13(10): p. 4254.

5. IOM (Institute of Medicine), Dietary Reference Intakes for vitamin A, vitamin K, arsenic, boron, chromium, copper, iodine, iron, manganese, molybdenum, nickel, silicon, vanadium, and zinc. 2001, National Academy Press: Washington, DC, USA. p. 797.

6. Collings, R., et al., The absorption of iron from whole diets: a systematic review. Am J Clin Nutr, 2013. 98(1): p. 65-81.

7. Hurrell, R. and I. Egli, Iron bioavailability and dietary reference values. Am J Clin Nutr, 2010. 91(5): p. 1461S-1467S.

8. Patterson, C.A., J. Curran, and T. Der, Effect of Processing on Antinutrient Compounds in Pulses. Cereal Chemistry, 2017. 94(1): p. 2-10.

9. Shi, L., S.D. Arntfield, and M. Nickerson, Changes in levels of phytic acid, lectins and oxalates during soaking and cooking of Canadian pulses. Food Res Int, 2018. 107: p. 660-668.

10. Hurrell, R.F., M. Reddy, and J.D. Cook, Inhibition of non-haem iron absorption in man by polyphenolic-containing beverages. Br J Nutr, 1999. 81(4): p. 289-95.

11. Petry, N., et al., Polyphenols and phytic acid contribute to the low iron bioavailability from common beans in young women. J Nutr, 2010. 140(11): p. 1977-82.

12. Ahmad Fuzi, S.F., et al., A 1-h time interval between a meal containing iron and consumption of tea attenuates the inhibitory effects on iron absorption: a controlled trial in a cohort of healthy UK women using a stable iron isotope. Am J Clin Nutr, 2017. 106(6): p. 1413-1421.

13. Schlesier, K., et al., Comparative evaluation of green and black tea consumption on the iron status of omnivorous and vegetarian people. Food Research International, 2012. 46(2): p. 522-527.

14. Lonnerdal, B., Calcium and iron absorption–mechanisms and public health relevance. Int J Vitam Nutr Res, 2010. 80(4-5): p. 293-9.

15. Hallberg, L., et al., Calcium: effect of different amounts on nonheme- and heme-iron absorption in humans. Am J Clin Nutr, 1991. 53(1): p. 112-9.

16. Bendich, A., Calcium supplementation and iron status of females. Nutrition, 2001. 17(1): p. 46-51.

17. Beck, K.L., et al., Dietary determinants of and possible solutions to iron deficiency for young women living in industrialized countries: a review. Nutrients, 2014. 6(9): p. 3747-76.

18. Heath, A.L., et al., The role of blood loss and diet in the aetiology of mild iron deficiency in premenopausal adult New Zealand women. Public Health Nutr, 2001. 4(2): p. 197-206.

19. Teucher, B., M. Olivares, and H. Cori, Enhancers of iron absorption: ascorbic acid and other organic acids. Int J Vitam Nutr Res, 2004. 74(6): p. 403-19.

20. Siegenberg, D., et al., Ascorbic acid prevents the dose-dependent inhibitory effects of polyphenols and phytates on nonheme-iron absorption. Am J Clin Nutr, 1991. 53(2): p. 537-41.

21. Cook, J.D. and M.B. Reddy, Effect of ascorbic acid intake on nonheme-iron absorption from a complete diet. Am J Clin Nutr, 2001. 73(1): p. 93-8.

22. Scientific Advisory Committee on Nutrition, Iron and Health. 2010: London: TSO.

23. Hunt, J.R., S.K. Gallagher, and L.K. Johnson, Effect of ascorbic acid on apparent iron absorption by women with low iron stores. Am J Clin Nutr, 1994. 59(6): p. 1381-5.

24. Garcia, O.P., et al., Ascorbic acid from lime juice does not improve the iron status of iron-deficient women in rural Mexico. Am J Clin Nutr, 2003. 78(2): p. 267-73.

25. Beck, K., et al., Gold kiwifruit consumed with an iron-fortified breakfast cereal meal improves iron status in women with low iron stores: a 16-week randomised controlled trial. Br J Nutr, 2011. 105(1): p. 101-9.

26. Tabela da Composição de Alimentos (TCA). 2015 [cited 27 March 2021; Available from: http://portfir.insa.pt/.

27. García-Casal, M.a.N., et al., Vitamin A and β-Carotene Can Improve Nonheme Iron Absorption from Rice, Wheat and Corn by Humans. The Journal of Nutrition, 1998. 128(3): p. 646-650.

28. Melina, V., W. Craig, and S. Levin, Position of the Academy of Nutrition and Dietetics: Vegetarian Diets. J Acad Nutr Diet, 2016. 116(12): p. 1970-1980.

29. Baroni, L., et al., Vegetarian diets during pregnancy: effects on the mother’s health. A systematic review. Food Funct, 2021. 12(2): p. 466-493.

30. Alwan, N.A., et al., Dietary iron intake during early pregnancy and birth outcomes in a cohort of British women. Hum Reprod, 2011. 26(4): p. 911-9.

31. Avnon, T., et al., Does vegan diet influence umbilical cord vitamin B12, folate, and ferritin levels? Archives of Gynecology and Obstetrics, 2020. 301(6): p. 1417-1422.

32. Agnoli, C., et al., Position paper on vegetarian diets from the working group of the Italian Society of Human Nutrition. Nutr Metab Cardiovasc Dis, 2017. 27(12): p. 1037-1052.

33. Taylor, A., E.W. Redworth, and J.B. Morgan, Influence of diet on iron, copper, and zinc status in children under 24 months of age. Biol Trace Elem Res, 2004. 97(3): p. 197-214.

34. Desmond, M.A., et al., Growth, body composition, and cardiovascular and nutritional risk of 5- to 10-y-old children consuming vegetarian, vegan, or omnivore diets. Am J Clin Nutr, 2021.

35. Thane, C.W. and C.J. Bates, Dietary intakes and nutrient status of vegetarian preschool children from a British national survey. J Hum Nutr Diet, 2000. 13(3): p. 149-162.

36. Krajčovičová-Kudláčková, M., et al., Influence of vegetarian and mixed nutrition on selected haematological and biochemical parameters in children. Food / Nahrung, 1997. 41(5): p. 311-314.

37. Thane, C.W., C.J. Bates, and A. Prentice, Risk factors for low iron intake and poor iron status in a national sample of British young people aged 4-18 years. Public Health Nutr, 2003. 6(5): p. 485-96.

38. Nathan, I., A.F. Hackett, and S. Kirby, The dietary intake of a group of vegetarian children aged 7-11 years compared with matched omnivores. Br J Nutr, 1996. 75(4): p. 533-44.

39. Gorczyca, D., A. Prescha, and K. Szeremeta, Impact of vegetarian diet on serum immunoglobulin levels in children. Clin Pediatr (Phila), 2013. 52(3): p. 241-6.

40. Donovan, U.M. and R.S. Gibson, Iron and zinc status of young women aged 14 to 19 years consuming vegetarian and omnivorous diets. J Am Coll Nutr, 1995. 14(5): p. 463-72.

41. Dwyer, J.T., et al., Nutritional status of vegetarian children. Am J Clin Nutr, 1982. 35(2): p. 204-16.

42. Ambroszkiewicz, J., et al., Serum Hepcidin and Soluble Transferrin Receptor in the Assessment of Iron Metabolism in Children on a Vegetarian Diet. Biol Trace Elem Res, 2017. 180(2): p. 182-190.

43. Larsson, C.L. and G.K. Johansson, Dietary intake and nutritional status of young vegans and omnivores in Sweden. Am J Clin Nutr, 2002. 76(1): p. 100-6.

44. Pawlak, R. and K. Bell, Iron Status of Vegetarian Children: A Review of Literature. Ann Nutr Metab, 2017. 70(2): p. 88-99.

45. Bakaloudi, D.R., et al., Intake and adequacy of the vegan diet. A systematic review of the evidence. Clin Nutr, 2020.

46. Haider, L.M., et al., The effect of vegetarian diets on iron status in adults: A systematic review and meta-analysis. Crit Rev Food Sci Nutr, 2018. 58(8): p. 1359-1374.

47. Tong, T.Y.N., et al., Hematological parameters and prevalence of anemia in white and British Indian vegetarians and nonvegetarians in the UK Biobank. Am J Clin Nutr, 2019. 110(2): p. 461-472.

48. Gallego-Narbon, A., B. Zapatera, and M.P. Vaquero, Physiological and Dietary Determinants of Iron Status in Spanish Vegetarians. Nutrients, 2019. 11(8).

49. Waldmann, A., et al., Dietary iron intake and iron status of German female vegans: results of the German vegan study. Ann Nutr Metab, 2004. 48(2): p. 103-8.

50. Bindra, G.S. and R.S. Gibson, Iron status of predominantly lacto-ovo vegetarian East Indian immigrants to Canada: a model approach. Am J Clin Nutr, 1986. 44(5): p. 643-52.

51. Anderson, B.M., R.S. Gibson, and J.H. Sabry, The iron and zinc status of long-term vegetarian women. Am J Clin Nutr, 1981. 34(6): p. 1042-8.

52. Haddad, E.H., et al., Dietary intake and biochemical, hematologic, and immune status of vegans compared with nonvegetarians. Am J Clin Nutr, 1999. 70(3 Suppl): p. 586S-593S.

53. Elorinne, A.L., et al., Food and Nutrient Intake and Nutritional Status of Finnish Vegans and Non-Vegetarians. PLoS One, 2016. 11(2): p. e0148235.

54. Reddy, S. and T.A. Sanders, Haematological studies on pre-menopausal Indian and Caucasian vegetarians compared with Caucasian omnivores. Br J Nutr, 1990. 64(2): p. 331-8.

55. Harvey, L.J., et al., Impact of menstrual blood loss and diet on iron deficiency among women in the UK. Br J Nutr, 2005. 94(4): p. 557-64.

56. McCormick, R., et al., Refining Treatment Strategies for Iron Deficient Athletes. Sports Med, 2020. 50(12): p. 2111-2123.

57. Nebl, J., et al., Micronutrient Status of Recreational Runners with Vegetarian or Non-Vegetarian Dietary Patterns. Nutrients, 2019. 11(5).

58. Direção-Geral da Saúde, Norma 030/2013: Abordagem, Diagnóstico e Tratamento da Ferropénia no Adulto. 2013.

59. Kassebaum, N.J., et al., A systematic analysis of global anemia burden from 1990 to 2010. Blood, 2014. 123(5): p. 615-24.

60. Fonseca, C., et al., Prevalence of anaemia and iron deficiency in Portugal: the EMPIRE study. Intern Med J, 2016. 46(4): p. 470-8.

61. Stoffel, N.U., et al., Iron absorption from oral iron supplements given on consecutive versus alternate days and as single morning doses versus twice-daily split dosing in iron-depleted women: two open-label, randomised controlled trials. Lancet Haematol, 2017. 4(11): p. e524-e533.

62. Moretti, D., et al., Oral iron supplements increase hepcidin and decrease iron absorption from daily or twice-daily doses in iron-depleted young women. Blood, 2015. 126(17): p. 1981-1989.

63. Stoffel, N.U., et al., Iron absorption from supplements is greater with alternate day than with consecutive day dosing in iron-deficient anemic women. Haematologica, 2020. 105(5): p. 1232-1239.

64. McCormick, R., et al., The Effectiveness of Daily and Alternate Day Oral Iron Supplementation in Athletes With Suboptimal Iron Status (Part 2). Int J Sport Nutr Exerc Metab, 2020: p. 1-6.

Leguminosas na Alimentação Vegetariana

As leguminosas desempenham não só um papel proeminente na dieta dos vegetarianos, enquanto fonte de proteína, vitaminas do complexo B e de minerais como o ferro e o zinco, mas, também têm um papel de relevo na promoção de padrões alimentares saudáveis, e sustentáveis, sendo também uma fonte proteica acessível. No entanto, nem sempre é dada a devida importância a este grupo de alimentos, sendo a falta de reconhecimento do seu valor nutricional, o elevado tempo de confeção necessário, e os efeitos dos fatores anti-nutricionais, as principais barreiras identificadas para o seu consumo [1]. Neste artigo, pretende-se desmistificar alguns preconceitos em relação ao consumo das leguminosas através da sua caracterização nutricional e análise do efeito dos métodos de preparação domésticos sobre a redução dos fatores anti-nutricionais, de forma a recuperar o lugar destes alimentos à mesa.

 

OS BENEFÍCIOS DE INCLUIR LEGUMINOSAS NUMA DIETA VEGETARIANA

As leguminosas – vagens ou frutos de plantas que pertencem às famílias botânicas Leguminosae ou Favaceae – representam um grupo de alimentos que se pode dividir essencialmente em 2 categorias: os grãos (no qual se incluem o feijão, o grão-de-bico, a lentilha, a ervilha, a fava e o tremoço, secos) e as oleaginosas (a soja e o amendoim) [2]. Neste artigo analisaremos apenas o primeiro grupo.

As leguminosas (grãos) fornecem cerca de 20 a 30 % do Valor Energético Total (VET) na forma de proteína e, exibem um perfil de aminoácidos complementar ao dos cereais, assegurando uma ingestão mais adequada de lisina (aminoácido limitante nos cereais) nos padrões alimentares vegetarianos. Nutricionalmente, também fornecem hidratos de carbono (60 a 70 % do VET), fibra, apresentam um baixo teor de gordura, e são fonte de vitaminas do complexo B (especialmente folatos e tiamina), e de minerais como potássio, fósforo, magnésio, ferro e zinco.

Ainda que modestas, existem algumas diferenças nutricionais entre as leguminosas, destacando-se, por exemplo, o tremoço pelo maior teor de proteína (64,4 % do VET), o feijão branco por ter um conteúdo em cálcio ligeiramente superior ao das restantes leguminosas, e por ser fonte de ferro (90 e 3,7 mg, respetivamente, por 100 g de alimento cozido), com destaque também para as lentilhas em que, 120 g (cerca de 6 colheres de sopa ou ½ lata pequena) fornecem 139 calorias, 10,8 g de proteína e, suprem cerca de 30 % e 18 % da dose de referência para a ingestão de ferro e zinco, respetivamente, para indivíduos adultos (média entre homens e mulheres).

O consumo de leguminosas está também associado a benefícios na saúde. Uma revisão sistemática recente que analisou meta-análises de estudos observacionais reportou uma possível redução do risco de adenoma colorretal e de doença coronária, associada ao consumo de leguminosas [3].

Proteína nas leguminosas
Ferro nas leguminosas
Zinco nas leguminosas
Gráficos: Teor de proteína (1), ferro (2) e zinco (3) de diferentes variedades de leguminosas. Informação obtida a partir da Tabela de Composição de Alimentos Americana (https://fdc.nal.usda.gov/), correspondentes às leguminosas cozidas em água, sem sal, dos dados SR Legacy.

.

FATORES ANTI-NUTRICIONAIS E O IMPACTO DO PROCESSAMENTO ALIMENTAR

Contudo, as leguminosas contêm também, compostos cujas propriedades nutricionais são ambivalentes, denominados de fatores anti-nutricionais (FAN): compostos não-nutritivos ou tóxicos que dificultam a digestão, absorção e utilização de nutrientes, nomeadamente interferindo na digestibilidade proteica [inibidores das protéases (tripsina e quimiotripsina), lectinas, fitatos e polifenóis (taninos)], na absorção de minerais (lectinas, fitatos e oxalatos) e na digestão do amido (inibidores da amílase e saponinas) [4].

O processamento das leguminosas é necessário para reduzir ou eliminar os compostos anti-nutritivos, sendo que estes métodos incluem a remoção da casca, a demolha, a confeção, a germinação, entre outros. Estas formas de processamento vão ter um impacto diferente sobre os FAN, dependendo das suas propriedades químicas. Por exemplo, compostos menos resistentes à temperatura como os inibidores das protéases (compostos que interferem com a digestão através do impedimento das funções das enzimas proteolíticas do trato digestivo) ou, as lectinas, são significativamente inativados durante o cozimento. Porém, taninos, fitatos, ou saponinas são mais resistentes ao tratamento térmico e, por isso, a combinação de métodos poderá representar uma estratégia mais eficaz para melhorar a palatabilidade das leguminosas, a digestibilidade proteica e a biodisponibilidade dos nutrientes.

Remoção da casca: A nível industrial, para a obtenção de farinhas ou de leguminosas divididas nas suas metades (por exemplo, as lentilhas vermelhas), pode ser necessária a remoção da casca das leguminosas (tegumento), cujas principais vantagens compreendem a redução do tempo de confeção, devido à maior absorção de água durante a cozedura [2]. Em termos de redução de FAN, esta técnica tem um efeito pouco significativo pois, a maioria dos FAN encontram-se no interior das leguminosas, com a exceção dos compostos fenólicos, que estão principalmente localizados no tegumento [5]. Alguns trabalhos reportam uma redução de 80 % no conteúdo total de fenólicos em algumas variedades de lentilhas [6, 7].

Demolha: A demolha é um passo essencial na preparação das leguminosas, permitindo em termos práticos a redução do tempo de confeção em 25%, mas que também afeta o conteúdo em FAN, dependendo de aspetos como a temperatura, o tempo, o pH da solução, e o tipo de leguminosa.

Na fotografia em baixo temos o exemplo do impacto do pH onde, visualmente, ao fim de 8h, verifica-se nas lentilhas hidratadas numa solução de 2% de bicarbonato de sódio, um maior destacamento da casca, possivelmente resultante da dissolução das pectinas, favorecida em condições alcalinas. Por outro lado, condições de maior acidez, ou a presença de sal, açúcar ou cálcio, inibem a dissolução das pectinas, permitindo uma maior integridade da casca, e possivelmente resultam em tempos de confeção superiores.

Fotografia 1: Lentilhas demolhadas em água da torneira e soluções de 2% ácido tartárico e bicarbonato de sódio.

O trabalho de Shi et al. (2018) demonstrou que em 4 h de demolha houve uma redução do teor de lectinas (0,11-5,18%) e oxalatos (17,4-51,89%) em leguminosas (ervilha, fava, feijão, lentilha e soja). No entanto, o impacto foi pouco significativo no teor de fitatos, com uma redução entre os 1,03 e os 4,56 % [4]. Outros trabalhos evidenciam uma redução superior, mas modesta, do teor de fitatos (5,66-27,0 %) em condições que incluíam tempos de hidratação superiores (entre 6 e 24 h) [8-11]. A solubilidade em água (com consequente perda por lixiviação) assim como a degradação enzimática pelas fitases são os mecanismos que levam à diminuição dos fitatos durante este processo [5].

A demolha também está associada a uma redução do conteúdo em saponinas [12], não se verificando efeito significativo sobre os inibidores das protéases [5].

Cozimento (tratamento térmico): O cozimento das leguminosas é eficaz na redução ou, até mesmo na eliminação, de FAN, como os oxalatos e as lectinas [4], e os inibidores das protéases [5]. O trabalho de Shi et al. (2018) também analisou o efeito do cozimento (associado à demolha) no teor de fitatos, observando uma redução entre 10.64-26.11 %, 19.12–80.06%, 19.09–38.36% e 11.14–29.23% nas diferentes variedades de ervilha, lentilha, fava e grão-de-bico, respetivamente, com exceção do feijão comum e do feijão de soja, nos quais não foram verificadas diferenças significativas (0,29-3,4 %) [4]. Ou seja, neste trabalho, os métodos de processamento convencionais resultaram numa diminuição mais pronunciada de fitatos nas leguminosas de menor tamanho, e nas divididas em metades, possivelmente devido a uma maior perfusão da água nos grãos, resultando numa maior perda por lixiviação durante o seu cozimento.

Outros trabalhos, que analisaram o efeito do cozimento (precedido de uma etapa de demolha de pelo menos 9 h) no teor de fitatos reportaram resultados semelhantes para a lentilha (32 a 39 %) [9, 13], e fava (26,6 %) [14], mas superiores na ervilha (47,9 %) [15]. No caso dos feijões e do grão-de-bico, o trabalho de Wang et al. (2010) verificou que o cozimento (precedido da demolha de 24 h), não teve efeito sobre o conteúdo de fitatos [16].

Gráfico 4: Teor de ácido fítico de diferentes variedades de leguminosas Canadianas, e o respetivo impacto dos processos culinários. Retirado de Shi et al. (2018). [4].

Sendo uma das principais barreiras ao consumo de leguminosas o seu processo de preparação, a utilização de leguminosas enlatadas surge como uma alternativa mais conveniente e igualmente acessível. O processamento que permite obter leguminosas em lata (nomeadamente a demolha, o branqueamento, e um processo simultâneo de embalamento em lata/confeção/autoclave) parece estar associado a uma redução de fitatos (25 % relativamente aos métodos convencionais), embora também esteja associado a uma perda no teor de proteína e fibra, e adição de sódio [17], no entanto, representa igualmente uma opção de grande riqueza nutricional.

Por fim, reconhecendo a influência modesta dos processos culinários no teor de fitatos, e o seu impacto na diminuição da absorção de minerais como ferro, relembro a conhecida interação entre o ferro (não-heme) e a vitamina C. Ainda que esta associação seja mais pronunciada em estudos realizado em uma única refeição controlada em laboratório (ou seja, não refletem a complexidade de um padrão alimentar, com quantidades variáveis de ferro e compostos com ação potenciadora ou inibidora [18, 19]), a vitamina C parece exercer um efeito potenciador (dependente da dose) na absorção de ferro, ainda que na presença de fitatos [20]. Todavia, são necessários mais estudos para perceber o seu impacto a longo-prazo sobre os níveis de ferro [21-23].

.

E O DESCONFORTO GASTROINTESTINAL ASSOCIADO AO CONSUMO DE LEGUMINOSAS?

Dentro dos galactooligossacáridos (uma das categorias dos FODMAPs), encontram-se os α-galactosídeos (estaquiose, verbascose, ciceritol e rafinose), compostos que estão presentes nas leguminosas em quantidades variáveis. Embora os α-galactosídeos não sejam fatores anti-nutricionais, poderão levar a uma menor aceitação das leguminosas pois são responsáveis por efeitos desagradáveis, como a flatulência.  A incapacidade de digestão (devido à ausência de α-galactosidase), permite que estes açúcares cheguem ao intestino grosso inalterados, onde são metabolizados pelas bactérias do colon (com concomitante produção de gases). Os processos culinários, quando otimizados, podem levar a uma redução do teor de α-galactosídeos [2, 24].

A demolha das leguminosas permite a perda de α-galactosídeos tanto por difusão para a água/solução, como também inicia processos metabólicos no grão que levam à degradação destes compostos. Alguns trabalhos evidenciam uma remoção entre 20-70% do conteúdo em α-galactosídeos (dependendo do tipo de leguminosa), sendo que o aumento da temperatura do meio (20-55 °C), a rejeição da água de demolha, a adição de bicarbonato de sódio (0,02-2 % NaHCO3) (que altera a permeabilidade da camada externa da leguminosa), e tempos de demolha superiores (> 6 h), parecem promover uma maior redução do conteúdo em α-galactosídeos [11, 24].

Durante a confeção as perdas de α-galactosídeos ocorrem sobretudo por difusão (não ocorrendo degradação térmica destes compostos), sendo que alguns trabalhos sugerem que a confeção (associada à demolha prévia) permite uma redução entre 30-90% do teor de α-galactosídeos [24].

 

APLICAÇÕES PRÁTICAS

O grão-de-bico, feijão e lentilhas são utilizados quase exclusivamente para consumo humano na forma de grão inteiro, ou nas suas metades (também denominadas de dhal – termo utilizado no subcontinente Indiano), podendo ser encontradas enlatadas, em sopas, condimentos, sobremesas, pastas ou, quando processadas em farinhas, na forma de snacks.

Nesta secção, relembram-se os métodos de preparação das leguminosas em casa, e possíveis formas de aplicação em refeições vegetarianas.

A preparação das leguminosas compreende 2 passos: a demolha e a confeção. Em baixo descrevo o passo-a-passo estas etapas básicas, para confecionar 1 chávena (cerca de 200 g) de leguminosas em casa.

Como demolhar/cozer

Procedimento para a demolha das leguminosas:
1. Colocar as leguminosas numa taça, e adicionar pelo menos duas chávenas de água fresca por cada chávena de leguminosas secas.
2. Deixar hidratar durante cerca de 12 a 24 h.
3. Escorrer a água de demolha.

Procedimento para o cozimento das leguminosas:
1. Colocar as leguminosas numa panela, juntamente com 3 chávenas de água, por cada chávena de leguminosas.
2. Levar à fervura.
3. Reduzir o lume, e deixar cozer até as leguminosas ficarem macias. Na tabela ao lado poderá encontrar os tempos de cozimento para as diferentes variedades de leguminosas.

Tabela 1: Tempo de cozimento de várias leguminosas, em panela comum e de pressão. Retirado de Mangels, R., V. Messina and M. Messina (2011). The Dietitian's Guide to Vegetarian Diets: Issues and Applications, Jones & Bartlett Learning.
Métodos de preparação/confeção
  • Estufados/Guisados: As leguminosas podem ser cozidas em água ou, na forma de estufados ou guisados, em que partimos de uma base aromática de cebola e alho ao qual é adicionado um líquido, que pode ser um caldo de legumes caseiro, água, ou até o líquido resultante da redução de legumes (tomate). Nesta página podes encontrar as seguintes sugestões:
  • Saladas: Depois de cozidas em água, e bem drenadas, as leguminosas podem ser envolvidas em saladas com hortícolas e beneficiam de uma preparação antecipada, para uma maior absorção dos sabores dos molhos. Exemplos:
  • Assados: O assado não é um método culinário comummente aplicado a leguminosas, mas, pode ser utilizado para dourar e concentrar os sabores dos legumes e do molho que envolve as leguminosas. Também pode ser utilizado para diminuir o teor de água de leguminosas até ser obtida uma textura crocante.
  • Redução/homogeneização a pastas, purés ou molhos: Com apoio dos equipamentos de cozinha simples, como uma varinha-mágica ou um liquidificador, as leguminosas podem ser reduzidas a pastas ou molhos, juntamente com outros ingredientes que vão conferir mais sabor às preparações. Exemplos:
  • As leguminosas também podem ser preparadas na forma de “hambúrgueres” ou outros preparados, obtidos por redução do tamanho das mesmas. Na sua elaboração, é fundamental criar uma massa coesa para que os preparados possam ser moldados e facilmente manuseados, sendo que o amido encontrado nas batatas, leguminosas, cereais ou no pão ralado pode ajudar a ligar. Outro aspeto a ter em atenção é a hidratação da massa. Nesta página, poderá encontrar receitas para:

 

Conclusão

Embora nenhum alimento ou grupo de alimentos seja obrigatório ou insubstituível, as leguminosas desempenham um papel importante no prato vegetariano, enquanto fonte de proteína, e de minerais como ferro e zinco, para além de constituírem uma matriz alimentar de grande riqueza nutricional, e associada a benefícios na saúde.

No entanto, na sua composição, estão também presentes compostos que interferem na digestão e/ou absorção destes nutrientes, sendo que os métodos de processamento alimentar tradicionais – demolha e o cozimento – representam uma estratégia para aumentar a biodisponibilidade nutricional. Está demonstrado que permitem a redução significativa ou inativação de FAN como os inibidores das protéases, os oxalatos e as lectinas. A otimização dos processos culinários também permite uma redução do conteúdo em α-galactosídeos, compostos responsáveis pelos efeitos desagradáveis (flatulência) associados ao consumo de leguminosas. Por sua vez, estes métodos parecem ter um efeito modesto sobre a perda de fitatos, parecendo ser mais significativa, através dos métodos culinários referidos, em leguminosas de menor tamanho. Assim, o aumento do tempo de demolha, a adição de bicarbonato de sódio nesta etapa [0,02-2%, ou seja, até 4 colheres de chá rasas (20 g) de bicarbonato de sódio por litro de solução], a rejeição da água de demolha antes do cozimento, assim como a cozedura, parecem promover uma maior perda dos FAN, e dos α-galactosídeos. Adicionalmente, de forma a minimizar os efeitos dos FAN, relembra-se o papel da vitamina C, na potenciação da absorção do ferro (não-heme).

1. Duarte, M., M. Vasconcelos, and E. Pinto, Pulse Consumption among Portuguese Adults: Potential Drivers and Barriers towards a Sustainable Diet. Nutrients, 2020. 12(11): p. 3336.

2. Bessada, S.M.F., J.C.M. Barreira, and M.B.P.P. Oliveira, Pulses and food security: Dietary protein, digestibility, bioactive and functional properties. Trends in Food Science & Technology, 2019. 93: p. 53-68.

3. Martini, D., et al., Nut and legume consumption and human health: an umbrella review of observational studies. Int J Food Sci Nutr, 2021: p. 1-8.

4. Shi, L., S.D. Arntfield, and M. Nickerson, Changes in levels of phytic acid, lectins and oxalates during soaking and cooking of Canadian pulses. Food Res Int, 2018. 107: p. 660-668.

5. Patterson, C.A., J. Curran, and T. Der, Effect of Processing on Antinutrient Compounds in Pulses. Cereal Chemistry, 2017. 94(1): p. 2-10.

6. Wang, N., et al., Influence of cooking and dehulling on nutritional composition of several varieties of lentils (Lens culinaris). LWT – Food Science and Technology, 2009. 42(4): p. 842-848.

7. Han, H. and B.-K. Baik, Antioxidant activity and phenolic content of lentils (Lens culinaris), chickpeas (Cicer arietinum L.), peas (Pisum sativum L.) and soybeans (Glycine max), and their quantitative changes during processing. International Journal of Food Science & Technology, 2008. 43(11): p. 1971-1978.

8. Alonso, R., A. Aguirre, and F. Marzo, Effects of extrusion and traditional processing methods on antinutrients and in vitro digestibility of protein and starch in faba and kidney beans. Food Chemistry, 2000. 68(2): p. 159-165.

9. Vidal-Valverde, C., et al., Effect of processing on some antinutritional factors of lentils. Journal of Agricultural and Food Chemistry, 1994. 42(10): p. 2291-2295.

10. Lestienne, I., et al., Effects of soaking whole cereal and legume seeds on iron, zinc and phytate contents. Food Chemistry, 2005. 89(3): p. 421-425.

11. Vijayakumari, K., M. Pugalenthi, and V. Vadivel, Effect of soaking and hydrothermal processing methods on the levels of antinutrients and in vitro protein digestibility of Bauhinia purpurea L. seeds. Food Chemistry, 2007. 103(3): p. 968-975.

12. Sharma, A. and S. Sehgal, Effect of processing and cooking on the antinutritional factors of faba bean (Vicia faba). Food Chemistry, 1992. 43(5): p. 383-385.

13. Pal, R.S., et al., Effect of dehulling, germination and cooking on nutrients, anti-nutrients, fatty acid composition and antioxidant properties in lentil (Lens culinaris). J Food Sci Technol, 2017. 54(4): p. 909-920.

14. Luo, Y.-W. and W.-H. Xie, Effect of different processing methods on certain antinutritional factors and protein digestibility in green and white faba bean (Vicia faba L.). CyTA – Journal of Food, 2013. 11(1): p. 43-49.

15. Habiba, R.A., Changes in anti-nutrients, protein solubility, digestibility, and HCl-extractability of ash and phosphorus in vegetable peas as affected by cooking methods. Food Chemistry, 2002. 77(2): p. 187-192.

16. Wang, N., et al., Effect of cooking on the composition of beans (Phaseolus vulgaris L.) and chickpeas (Cicer arietinum L.). Food Research International, 2010. 43(2): p. 589-594.

17. Margier, M., et al., Nutritional Composition and Bioactive Content of Legumes: Characterization of Pulses Frequently Consumed in France and Effect of the Cooking Method. Nutrients, 2018. 10(11).

18. Cook, J.D. and M.B. Reddy, Effect of ascorbic acid intake on nonheme-iron absorption from a complete diet. Am J Clin Nutr, 2001. 73(1): p. 93-8.

19. Scientific Advisory Committee on Nutrition, Iron and Health. 2010: London: TSO.

20. Teucher, B., M. Olivares, and H. Cori, Enhancers of iron absorption: ascorbic acid and other organic acids. Int J Vitam Nutr Res, 2004. 74(6): p. 403-19.

21. Hunt, J.R., S.K. Gallagher, and L.K. Johnson, Effect of ascorbic acid on apparent iron absorption by women with low iron stores. Am J Clin Nutr, 1994. 59(6): p. 1381-5.

22. Garcia, O.P., et al., Ascorbic acid from lime juice does not improve the iron status of iron-deficient women in rural Mexico. Am J Clin Nutr, 2003. 78(2): p. 267-73.

23. Beck, K., et al., Gold kiwifruit consumed with an iron-fortified breakfast cereal meal improves iron status in women with low iron stores: a 16-week randomised controlled trial. Br J Nutr, 2011. 105(1): p. 101-9.

24. Thirunathan, P. and A. Manickavasagan, Processing methods for reducing alpha-galactosides in pulses. Crit Rev Food Sci Nutr, 2019. 59(20): p. 3334-3348.

Alimentação Vegetariana e Efeitos na Saúde

Enquanto nutricionista com interesse na área da alimentação vegetariana, deparo-me com inúmeras alegações e preconceções infundadas em torno destas dietas. E vêm dos dois lados do debate: tanto dos seus defensores que às vezes atribuem benefícios não comprovados e/ou minimizam as preocupações sobre como atender às necessidades nutricionais, como daqueles que insistem que estes padrões alimentares são incompatíveis com a saúde a longo-prazo.

No início do ano, havendo quem introduza mudanças na alimentação, a par também de algumas campanhas que promovem a adesão a dietas vegetarianas neste mês, quis dar resposta ao primeiro ponto, esclarecendo a relação entre as dietas vegetarianas e a saúde.

 

O QUE NOS DIZEM OS ESTUDOS OBSERVACIONAIS

A história da relação entre a alimentação vegetariana e a saúde humana é recente. Não foi há muito tempo que a American Dietetic Association (ADA), expressou sérias dúvidas relativamente à sua adequação nutricional [1], emitindo apenas em 2003 o parecer conjunto com a Dietitians of Canada, afirmando que dietas vegetarianas bem planeadas são saudáveis, e poderão constituir benefícios na prevenção e tratamento de certas doenças [2].

As primeiras investigações sobre o estado de saúde das populações vegetarianas foram conduzidas por Mervyn Hardinge na década de 50 e, logo depois, a primeira coorte que procurou estudar os hábitos alimentares dos Adventistas do Sétimo Dia (ASD), muitos deles vegetarianos, foi formada em 1958. Embora apenas tenham sido reportados eventos fatais, colocou-se a hipótese de os Adventistas vegetarianos beneficiarem de uma menor mortalidade por doença coronária [3]. A partir da década de 70, estudos como o Adventist Health Study-1 (AHS-1) e o Health Food Shoppers nos EUA, o Heidelberg Vegetarian Study na Alemanha e, o Oxford Vegetarian em Inglaterra, analisavam a mortalidade entre aqueles que evitavam o consumo de carne [4]. Mais recentemente, com períodos de recrutamento entre a década de 90 e a partir de 2001, as coortes European Prospective Investigation into Cancer and Nutrition–Oxford (EPIC-Oxford) – que inclui vegetarianos Britânicos e outros participantes mais conscienciosos em relação à saúde, de estatuto socioeconómico semelhante – e, o Adventist Health Study-2 (AHS-2), respetivamente, têm estudado a relação entre dietas com um consumo predominante de alimentos de origem vegetal, e o risco de cancro, doença coronária e cerebrovascular, diabetes, entre outros outcomes.

Estes trabalhos prospetivos têm fornecido informações importantes relativamente aos efeitos na saúde de dietas vegetarianas a longo-prazo. Uma meta-análise recente [5] que analisou a associação entre o padrão alimentar vegetariano (PAV) (ovolacto- e vegano) e eventos cardiovasculares – incluindo na análise as 7 coortes previamente referidas – reportou uma redução de 28 e 22% na incidência e mortalidade por doença coronária, respetivamente, sendo que não se verificou associação entre este PA e a mortalidade por AVC e doenças cardiovasculares (no total).

Figura 1. Associação entre PAV e mortalidade por doença coronária. Retirado dos dados suplementares do trabalho de Glenn, Viguiliouk et al. 2019.

Este resultado é consistente com outra meta-análise de estudos observacionais que verificou, associada à dieta vegetariana, uma redução de 25% na mortalidade por doença cardíaca isquémica (DCI), e ausência de associação relativamente à mortalidade por doenças cardiovasculares (no total), cerebrovasculares, e por todas as causas [6] (note-se que incidência e mortalidade são outcomes distintos, sendo o último influenciado pelo tratamento). Foi também observada uma menor incidência de cancro (8%).

A revisão e meta-análise de Kwok et al. (2014) também reportou um potencial efeito protetor na incidência de DCI [7]. A análise por subgrupos apurou que este benefício é mais evidente nos ASD. Aliás, os estudos que acompanham populações ASD também demonstram uma redução na mortalidade por todas as causas no grupo dos vegetarianos [8], um achado que não foi verificado nos restantes trabalhos, sugerindo-se cautela na generalização dos benefícios observados em populações vegetarianas de Adventistas [6, 7]. Saliento que as diferenças entre os ASD e a população em geral vão para além da elevada ingestão de hortofrutícolas e um baixo consumo de pescado e carne, abrangendo também o estilo de vida: aqueles que são mais comprometidos com as práticas religiosas tendem a evitar o consumo de álcool, tabaco e drogas, são fisicamente mais ativos e, também, mais propensos a manter relações psicossociais estáveis [9].

Não incluído nestas revisões, o estudo da coorte EPIC-Oxford publicado em 2019 [10] verificou uma incidência 20% superior de AVC no grupo dos vegetarianos, que se deveu sobretudo a uma maior incidência de AVC hemorrágico (até à data, não tínhamos dados relativamente à incidência de AVC em vegetarianos). Entre as possíveis explicações, destaco alguns resultados prévios desta coorte, nomeadamente níveis mais baixos de ácidos gordos n-3 [11] e de vitamina B12 [12] (prevalência de défice de 52%), nos vegetarianos. A vitamina B12 é um cofator essencial no metabolismo da homocisteína e, quando a sua disponibilidade é baixa, ocorre uma acumulação da homocisteína, um fator independente para o risco de doença cardiovascular [13]. Ressalvo que estes resultados ao nível do aumento da incidência de AVC derivam de um único estudo observacional, do qual não é possível estabelecer uma relação causa-efeito. Aliás, os estudos observacionais são propensos a erros sistemáticos, como o recurso a questionários de frequência alimentar (a ingestão alimentar é reportada pelos participantes, o que pode levar a uma quantificação imprecisa da ingestão), não considerarem possíveis mudanças nos padrões alimentares ou a adesão por doença existente (causalidade inversa) e ainda, a falta de ajuste para os efeitos da substituição alimentar, assim como efeitos de colinearidade entre fatores dietéticos e de estilo de vida (exemplo dos ASD) [5].

Quanto à prevalência de diabetes tipo 2, uma meta-análise de estudos observacionais revelou um efeito protetor (-27%) associado às dietas vegetarianas [14]. Mais recentemente, a coorte EPIC-Oxford, reportou igualmente um menor risco no grupo dos vegetarianos (incluindo veganos; HR = 0.63, IC 95% 0.54–0.74), mas, estas associações foram substancialmente atenuadas após o ajuste para o IMC (HR = 0.89, IC 95% 0.76–1.05), sugerindo que o menor risco de diabetes poderá dever-se, em parte, ao menor IMC [15].

O QUE NOS DIZEM OS ESTUDOS CLÍNICOS RANDOMIZADOS CONTROLADOS

Em termos de fatores de risco conhecidos para o desenvolvimento de doenças crónicas, as populações de vegetarianos e veganos tendem a apresentar um menor IMC, colesterol total, colesterol LDL e glicemia, relativamente aos omnívoros [6]. Mas, a natureza observacional destas investigações levanta algumas preocupações relativamente à sua validade. Para um melhor entendimento desta relação, o recurso a estudos clínicos randomizados controlados permite obter evidência de melhor qualidade pois elimina à partida alguns vieses. Assim, quais os efeitos das dietas vegetarianas nestes fatores de risco intermédios? Poderão equacionar-se na prevenção e tratamento das doenças crónicas?

Controlo do peso corporal: A meta-análise de Huang et al. (2016) que incluiu 12 estudos clínicos (1151 participantes), com um período de intervenção médio de 18 semanas, reportou uma perda de peso superior (∼2.0 kg) associado à dieta vegetariana, relativamente à dieta omnívora [16]. No entanto, atento para o facto de algumas dietas vegetarianas incluídas imporem restrições alimentares que vão para além da exclusão de produtos de origem animal, como a limitação da ingestão de gordura, evicção do glúten ou de alimentos cozinhados, etc; e, por isso, não é claro se a perda de peso nestes trabalhos se deve estritamente a um padrão alimentar vegetariano ou, à natureza restritiva destas dietas. Não obstante, o controlo de peso corporal é sempre dependente do balanço energético, devendo, na prática, ser adotadas estratégias que promovam a adesão para atingir os resultados pretendidos.

Metabolismo lipídico: Uma meta-análise que incluiu 30 estudos observacionais e 19 estudos clínicos apurou que o consumo de uma dieta vegetariana estava associado a uma redução significativa do colesterol total (-29.2 mg/dL e -12.5 mg/dL), colesterol LDL (-22.9 mg/dL e 12.2 mg/dL), e colesterol HDL (-3.6 mg/dL e -3.4 mg/dL), nos estudos observacionais e estudos clínicos, respetivamente, não se verificando diferenças nos níveis de triglicerídeos [17]. Uma meta-análise anterior que incluiu 11 estudos clínicos verificou resultados semelhantes, com uma redução das concentrações de colesterol total, LDL e HDL [18]. Os autores também observaram uma redução do peso média superior no grupo sujeito a uma dieta vegetariana (-2.88 kg), o que pode influenciar os resultados observados. Alerto para o facto de tanto as dietas utilizadas na intervenção serem bastante diversas em termos de composição alimentar, como as utilizadas para comparação poderem ser isentas de qualquer controlo (potencialmente não correspondendo a dietas nutricionalmente adequadas), e carecerem de ajuste para a ingestão energética [19-22] – ou seja, o que estes trabalhos em particular nos indicam é que uma dieta vegetariana parece melhorar os valores de colesterol total e LDL no sangue, por comparação a uma dieta americana standard.

São escassos os estudos clínicos que comparam os PAV a outros padrões de consumo de base vegetal, com inclusão de pequenas quantidades de carne/pescado e associadas a uma restrição energética. O estudo clínico randomizado CARDIVEG procurou comparar o efeito, em indivíduos com excesso de peso, de uma dieta ovolactovegetariana (OLV) relativamente a uma dieta Mediterrânica (DM), ambas de valor calórico reduzido. Este estudo, que contou com 118 participantes, traduziu-se numa redução modesta do peso corporal, tanto na dieta OLV (‒1.88 kg) como na DM (‒1.77 kg). Os restantes parâmetros mantiveram uma tendência idêntica, com diferenças significativas na redução dos níveis de colesterol LDL (‒5.44%) no período de adesão a uma dieta OLV. Por sua vez, a DM resultou numa redução significativa dos valores de triglicerídeos (‒5.91%), comparativamente à dieta OLV.

Pressão arterial: 2 meta-análises demonstraram que o consumo de uma dieta vegetariana está associada a uma redução significativa na pressão arterial sistólica e diastólica [23, 24]. Mais recentemente, a revisão sistemática e meta-análise de Gibbs et al. (2021) procurou explorar os efeitos de vários padrões alimentares de base vegetal, alguns dos quais com inclusão de pequenas quantidades de alimentos de origem animal [25]. Esta análise demonstrou que as dietas Nórdica, ovolactovegetariana, DASH e Mediterrânica diminuíram a pressão arterial sistólica e diastólica, evidenciando que, embora as dietas vegetarianas estejam associadas à redução da pressão arterial, a eliminação dos produtos de origem animal não é condição necessária.

QUALIDADE ALIMENTAR

Nos trabalhos observacionais, nem sempre é possível conhecer a qualidade dos PAV. Sendo a condição que os define a restrição do grupo alimentar da carne/pescado (podendo incluir ovos e/ou lacticínios), nem todas as dietas vegetarianas serão, necessariamente, benéficas.

Recentemente, uma análise do Nurse’s Health Study I e II, e do Health Professionals Follow-up Study reportou que padrões alimentares de base vegetal saudáveis (que poderiam ou não ser vegetarianos, com maior consumo de cereais integrais, frutas, hortícolas, frutos gordos, leguminosas, óleos, chá e café) estavam associados a uma redução do risco de doença coronária e diabetes tipo 2, sendo que dietas de base vegetal pouco saudáveis (que incluíam maior quantidade de cereais refinados, batata e batatas fritas, e alimentos e bebidas com elevado teor de açúcares de adição) foram associados a aumento do risco de doença cardiometabólica [26, 27]. Estes resultados sugerem que a qualidade de uma dieta vegetariana também é um fator importante, e que padrões de base vegetal que incluam quantidades moderadas de carne e pescado também poderão reduzir o risco de doenças crónicas.

CONCLUSÕES

Em suma, os estudos observacionais sugerem uma associação protetora da dieta vegetariana relativamente às doenças coronárias e diabetes, na incidência de cancro, mas, não na mortalidade por todas as causas. Meta-análises de estudos clínicos também demonstram um efeito positivo na melhoria de fatores de risco (colesterol total e LDL, pressão arterial e IMC).

Vários mecanismos poderão explicar o efeito protetor observado nos estudos epidemiológicos. Os PAV são tipicamente mais ricos em cereais integrais, hortofrutícolas, oleaginosas, leguminosas e soja, comparativamente a padrões de consumo não-vegetarianos [28], que se traduz numa dieta rica em fibra, fitoquímicos (antioxidantes e esteróis vegetais), e de menor densidade energética e gordura saturada – fatores nutricionais que têm impacto sobre a saúde tanto por mecanismos intrínsecos dos nutrientes, como pelo efeito da substituição alimentar [5, 29, 30]. Por outro lado, é difícil dissociar a dieta do estilo de vida e, o compromisso com uma dieta vegetariana parece ser acompanhado de uma maior consciência para a saúde.

Figura 2: Infográfico retirado de [31], com uma representação dos outcomes de saúde associados às dietas vegetarianas.

Alguns dos princípios nutricionais dos PAV são também partilhados por outros padrões alimentares (p.e. a Dieta Mediterrânea), – nomeadamente o consumo abundante de produtos vegetais, uma ingestão calórica adequada, e um baixo consumo de alimentos processados – cujos efeitos promotores de saúde estão bem descritos na literatura [32, 33], mas, que só serão vantajosos se houver adesão a longo prazo, devendo ser considerados os valores e preferências individuais. Os PAV representam uma opção saudável para quem desejar limitar o consumo de produtos de origem animal, mas, apenas se for bem planeado, com suprimento adequado de nutrientes que merecem mais atenção (ácidos gordos essenciais, cálcio, ferro, zinco, iodo e vitamina B12), em particular em algumas fases do ciclo de vida.

Por fim, se tencionas aderir a uma dieta vegetariana/vegana, sugiro que consideres estas recomendações gerais: informa-te junto de entidades de referência (DGS)/profissionais na área da nutrição sobre como adotar este PA; modera as expetativas em relação aos benefícios para a saúde; não abdiques das tuas preferências alimentares (explora as possibilidades da culinária vegetariana); e, honra as tuas intenções e esforços (acontece nem sempre fazer escolhas alimentares alinhadas com os nossos ideais, especialmente em situações sociais, ou, no início da adesão; não te recrimines por isso, e valoriza as pequenas mudanças).

1.   American Dietetic Association, Position Paper on the vegetarian approach to eating. J Am Diet Assoc, 1980. 77(1): p. 61-9.
2.   American Dietetic Association and Dietitians of Canada, Position of the American Dietetic Association and Dietitians of Canada: Vegetarian diets. J Am Diet Assoc, 2003. 103(6): p. 748-65.
3.   Phillips, R.L., et al., Coronary heart disease mortality among Seventh-Day Adventists with differing dietary habits: a preliminary report. Am J Clin Nutr, 1978. 31(10 Suppl): p. S191-s198.
4.   Fraser, G.E., Vegetarian diets: what do we know of their effects on common chronic diseases? Am J Clin Nutr, 2009. 89(5): p. 1607s-1612s.
5. Glenn, A.J., et al., Relation of Vegetarian Dietary Patterns With Major Cardiovascular Outcomes: A Systematic Review and Meta-Analysis of Prospective Cohort Studies. Front Nutr, 2019. 6: p. 80.
6.   Dinu, M., et al., Vegetarian, vegan diets and multiple health outcomes: A systematic review with meta-analysis of observational studies. Crit Rev Food Sci Nutr, 2017. 57(17): p. 3640-3649.
7.   Kwok, C.S., et al., Vegetarian diet, Seventh Day Adventists and risk of cardiovascular mortality: a systematic review and meta-analysis. Int J Cardiol, 2014. 176(3): p. 680-6.
8.   Orlich, M.J., et al., Vegetarian dietary patterns and mortality in Adventist Health Study 2. JAMA Intern Med, 2013. 173(13): p. 1230-8.
9.   Fønnebø, V., The healthy Seventh-day Adventist lifestyle: what is the Norwegian experience? The American Journal of Clinical Nutrition, 1994. 59(5): p. 1124S-1129S.
10.   Tong, T.Y.N., et al., Risks of ischaemic heart disease and stroke in meat eaters, fish eaters, and vegetarians over 18 years of follow-up: results from the prospective EPIC-Oxford study. BMJ, 2019. 366: p. l4897.
11.   Rosell, M.S., et al., Long-chain n-3 polyunsaturated fatty acids in plasma in British meat-eating, vegetarian, and vegan men. Am J Clin Nutr, 2005. 82(2): p. 327-34.
12.   Gilsing, A.M., et al., Serum concentrations of vitamin B12 and folate in British male omnivores, vegetarians and vegans: results from a cross-sectional analysis of the EPIC-Oxford cohort study. Eur J Clin Nutr, 2010. 64(9): p. 933-9.
13.   Ganguly, P. and S.F. Alam, Role of homocysteine in the development of cardiovascular disease. Nutr J, 2015. 14: p. 6.
14.   Lee, Y. and K. Park, Adherence to a Vegetarian Diet and Diabetes Risk: A Systematic Review and Meta-Analysis of Observational Studies. Nutrients, 2017. 9(6).
15.   Papier, K., et al., Vegetarian diets and risk of hospitalisation or death with diabetes in British adults: results from the EPIC-Oxford study. Nutr Diabetes, 2019. 9(1): p. 7.
16.   Huang, R.Y., et al., Vegetarian Diets and Weight Reduction: a Meta-Analysis of Randomized Controlled Trials. J Gen Intern Med, 2016. 31(1): p. 109-16.
17.   Yokoyama, Y., S.M. Levin, and N.D. Barnard, Association between plant-based diets and plasma lipids: a systematic review and meta-analysis. Nutrition Reviews, 2017. 75(9): p. 683-698.
18.   Wang, F., et al., Effects of Vegetarian Diets on Blood Lipids: A Systematic Review and Meta-Analysis of Randomized Controlled Trials. J Am Heart Assoc, 2015. 4(10): p. e002408.
19.   Mishra, S., et al., A multicenter randomized controlled trial of a plant-based nutrition program to reduce body weight and cardiovascular risk in the corporate setting: the GEICO study. Eur J Clin Nutr, 2013. 67(7): p. 718-24.
20.   Agren, J.J., et al., Divergent changes in serum sterols during a strict uncooked vegan diet in patients with rheumatoid arthritis. Br J Nutr, 2001. 85(2): p. 137-9.
21.   Barnard, N.D., et al., Effectiveness of a low-fat vegetarian diet in altering serum lipids in healthy premenopausal women. Am J Cardiol, 2000. 85(8): p. 969-72.
22.   Bunner, A.E., et al., Nutrition intervention for migraine: a randomized crossover trial. J Headache Pain, 2014. 15: p. 69.
23.   Lee, K.W., et al., Effects of Vegetarian Diets on Blood Pressure Lowering: A Systematic Review with Meta-Analysis and Trial Sequential Analysis. Nutrients, 2020. 12(6).
24.   Yokoyama, Y., et al., Vegetarian diets and blood pressure: a meta-analysis. JAMA Intern Med, 2014. 174(4): p. 577-87.
25.   Gibbs, J., et al., The effect of plant-based dietary patterns on blood pressure: a systematic review and meta-analysis of controlled intervention trials. J Hypertens, 2021. 39(1): p. 23-37.
26.   Satija, A., et al., Healthful and Unhealthful Plant-Based Diets and the Risk of Coronary Heart Disease in U.S. Adults. J Am Coll Cardiol, 2017. 70(4): p. 411-422.
27.   Satija, A., et al., Plant-Based Dietary Patterns and Incidence of Type 2 Diabetes in US Men and Women: Results from Three Prospective Cohort Studies. PLoS Med, 2016. 13(6): p. e1002039.
28.   Segovia-Siapco, G. and J. Sabate, Health and sustainability outcomes of vegetarian dietary patterns: a revisit of the EPIC-Oxford and the Adventist Health Study-2 cohorts. Eur J Clin Nutr, 2019. 72(Suppl 1): p. 60-70.
29.   Blanco Mejia, S., et al., Effect of tree nuts on metabolic syndrome criteria: a systematic review and meta-analysis of randomised controlled trials. BMJ Open, 2014. 4(7): p. e004660.
30.   Viguiliouk, E., et al., Can pulses play a role in improving cardiometabolic health? Evidence from systematic reviews and meta-analyses. Ann N Y Acad Sci, 2017. 1392(1): p. 43-57.
31.   Oussalah, A., et al., Health outcomes associated with vegetarian diets: An umbrella review of systematic reviews and meta-analyses. Clin Nutr, 2020. 39(11): p. 3283-3307.
32.   Dinu, M., et al., Mediterranean diet and multiple health outcomes: an umbrella review of meta-analyses of observational studies and randomised trials. Eur J Clin Nutr, 2018. 72(1): p. 30-43.
33.    Chiavaroli, L., et al., DASH Dietary Pattern and Cardiometabolic Outcomes: An Umbrella Review of Systematic Reviews and Meta-Analyses. Nutrients, 2019. 11(2).

 

Os vegetarianos têm maior risco de vir a ter um AVC?

Talvez já se tenham deparado, recentemente, com algumas notícias dedicadas aos resultados do estudo recente da coorte EPIC-Oxford. Em torno do descrédito e alarmismo que percecionei, achei que poderia ser interessante deixar-vos um sumário deste trabalho.

Os estudos atuais têm reportado associações sobretudo positivas em relação às dietas vegetarianas e fatores de risco de doenças crónicas. Em termos de outcomes, uma meta-análise de 10 estudos coorte reportou um efeito protetor significativo em relação à doença cardíaca isquémica (DCI), mas não no total das doenças cardio e cerebrovasculares [1]. O recente estudo da coorte EPIC-Oxford veio tentar fornecer-nos mais alguns dados, e analisou a associação entre o padrão alimentar vegetariano e o risco de DCI e AVC (pois, até à data, não tínhamos dados relativamente à incidência de AVC, e aos 2 subtipos de AVC).

O estudo contou com um total de 48 188 participantes classificados em 3 padrões alimentares distintos: “comedores de carne” (participantes que reportaram consumir carne, independentemente de comerem peixe, lacticínios ou ovos), “comedores de peixe” (participantes que apenas não consumiam carne) e vegetarianos (grupo que também incluía os veganos, e que pressuponha a exclusão da carne e pescado).

Após ajustar para os fatores confundidores associados ao estilo de vida, os “comedores de peixe” e vegetarianos apresentaram 13% e 22% menor incidência de DCI do que os “comedores de carne”, respetivamente. A associação para a DCI foi atenuada depois de ajustar para fatores de risco reportados (como o colesterol total aumentado, hipertensão, diabetes e IMC). Por oposição a este efeito protetor, os vegetarianos tiveram uma incidência 20% superior de AVC (HR 1.20, 1.02 a 1.40) relativamente aos “comedores de carne”; esta associação não foi estatisticamente significativa entre os grupos e, deveu-se principalmente a uma maior incidência de AVC hemorrágico. Esta associação não foi atenuada depois do ajuste para os fatores de risco.

Em termos absolutos, estes resultados equivalem a menos 10 casos de DCI e a mais 3 casos de AVC nos vegetarianos por 1000 indivíduos num período de 10 anos, relativamente ao grupo dos “comedores de carne”.

Relativamente ao agrupamento dos dados dos veganos e vegetarianos, no suplemento do estudo podem constatar que, quando analisados apenas os participantes que seguiam um padrão alimentar vegano, os resultados de incidência de doenças cardíaca isquémica e AVC não foram estatisticamente significativos, possivelmente devido ao número reduzido de casos em veganos.

Entre as possíveis explicações, especuladas pelos autores para o aumento da incidência de AVC, destaco alguns resultados prévios desta coorte, nomeadamente níveis mais baixos de vitamina B12 [2] (análise transversal, onde 52% dos veganos apresentavam défice de B12), vitamina D [3] e ácidos gordos n-3 (EPA e DHA) [4] nos vegetarianos.

É evidente que estes resultados derivam de um único estudo observacional, do qual não é possível estabelecer uma relação causa-efeito. Os estudos epidemiológicos são propensos a erros sistemáticos dado o recurso a questionários de frequência alimentar (onde os dados da ingestão alimentar são reportados pelos próprios participantes), e a possíveis mudanças nos padrões alimentares dos participantes durante o tempo de seguimento. São também necessários mais trabalhos para entender os mecanismos e, se estes resultados são aplicáveis a mais populações de vegetarianos. No entanto, é importante reconhecer que este estudo apresenta uma amostra considerável, um período de seguimento significativo, ajuste para variáveis confundidoras e análise de sensibilidade para confirmar a robustez dos resultados.

Chegar a conclusões relativamente aos benefícios de um dado padrão alimentar é complexo, pois é muito difícil dissociar a dieta do estilo de vida dos participantes. Neste trabalho, os resultados modestos são interessantes, mas não conclusivos. Os vegetarianos e veganos não devem ver neste estudo uma razão para mudar os seus padrões alimentares (!), mas, devem procurar ter uma alimentação bem planeada e ter um estilo de vida saudável, de forma consistente.

.

Referências:

[1] Dinu M, Abbate R, Gensini GF, Casini A, Sofi F. Vegetarian, vegan diets and multiple health outcomes: A systematic review with meta-analysis of observational studies. Crit Rev Food Sci Nutr, 2017;57:17, 3640-3649
[2] Gilsing AM, Crowe FL, Lloyd-Wright Z, et al. Serum concentrations of vitamin B12 and folate in British male omnivores, vegetarians and vegans: results from a cross-sectional analysis of the EPIC-Oxford cohort study. Eur J Clin Nutr 2010;64:933-9.
[3] Crowe FL, Steur M, Allen NE, Appleby PN, Travis RC, Key TJ. Plasma concentrations of 25-hydroxyvitamin D in meat eaters, fish eaters, vegetarians and vegans: results from the EPIC-Oxford study. Public Health Nutr 2011;14:340-6.
[4] Rosell MS, Lloyd-Wright Z, Appleby PN, Sanders TA, Allen NE, Key TJ. Long-chain n-3 polyunsaturated fatty acids in plasma in British meat-eating, vegetarian, and vegan men. Am J Clin Nutr 2005;82:327-34.

10 aperitivos vegetarianos para as Festas de Natal

Em época de jantares de natal com colegas, amigos ou familiares, deixo-vos esta compilação de receitas e sugestões de aperitivos e petiscos vegetarianos para se inspirarem, e partilharem nos convívios. São um total de 10 sugestões – algumas reinventadas de receitas já previamente publicadas nesta página, outras são novidade – variadas em termos de sabor e preparação!

Compassionate Cuisine - receitas vegetarianas - Cogumelos Recheados
1. Cogumelos recheados

São cogumelos marron, cujo recheio combina espinafres, tomate seco, nozes e elementos fornecedores de sabor e aroma como o alho, a salsa e o vinagre balsâmico. Este recheio delicioso conta também com a adição de pão ralado que, depois de levado ao forno, dá um toque crocante que contrasta bem com a base macia dos cogumelos assados.

Os cogumelos recheados devem ser feitos preferencialmente no mesmo dia em que são servidos e, se possível, devem ser servidos mornos. Se ponderam fazer esta receita para um jantar com alguma antecedência, sugiro que façam o recheio primeiro (no dia anterior, por exemplo) sem adicionar o pão ralado. Uma ou duas horas antes do jantar ou lanche, podem envolver o pão ralado no recheio, preparar os cogumelos, e levar ao forno, tal como descrito na receita.

 

2. Creme de cenoura servido em copinhos de shot

Entre os petiscos gulosos, porque não servir também copinhos de shot de sopa de vegetais? A apresentação que vos deixo acima provavelmente não será a mais sugestiva, mas podem servir um creme de vegetais guarnecido com toppings deliciosos como: croutons, oleaginosas picadinhas (por exemplo, estas nozes caramelizadas), ou até um fio de azeite aromatizado. A sopa utilizada na fotografia é um simples creme de cenoura, mas para por em prática a ideia, deixo-vos também estas sugestões de receitas disponíveis na página: creme de beterraba e maçã, creme de abóbora, creme de brócolos e espinafres, creme de castanhas e cogumelos, e creme de batata-doce.

 

3. Húmus de tremoço

Aproveitando a base original da receita de húmus, é possível fazer algumas variações, experimentando com outros condimentos, outras leguminosas que não o grão-de-bico, e adicionar vegetais, que devem ser assados ou salteados. Dentro de todas as variações, sem dúvida a adição do pimento assado ao húmus é, de longe, a minha preferida.

Juntei-lhe também os tremoços e a salsa, mais alimentos bem presentes na nossa gastronomia, e obti uma pasta de sabor balanceado pela sobreposição do sabor ligeiramente caramelizado do pimento assado e amargo do limão, ao salgado dos tremoços. Para guarnecer, aproveitei um pouco do pimento assado e envolvi-o generosamente em salsa para guarnecer o húmus.

Acompanhei a pasta de alguns elementos bem característicos desta estação (pepino e tomate), e outros acompanhamentos como pão rústico, amêndoas e feta (de tofu).

 

4. Batata doce crocante com maionese de alho

A batata-doce cortada fininha, no forno, a uma temperatura elevada, fica crocante em escassos minutos, e pode fazer um aperitivo simples e saboroso! Os condimentos para dar mais sabor à batata também podem ser adaptados a gosto, mas sugiro adicionar uma pitada de colorau, pimenta preta, alho em pó e orégãos.

Os palitos de batata-doce foram acompanhados de uma “maionese” de alho, um molho cremoso elaborado a partir de castanha de caju, e que conta também com a adição de mostarda, vinagre, sumo de limão, e alho. Para obter um molho com uma boa consistência, cremosa, recomendo a utilização de um bom processador de alimento ou robot de cozinha.

 

5. Tostinhas com pasta de feijão prato e salsa de tomate e abacate

Estas tostinhas foram adaptadas da receita de Tacos mexicanos, onde a pasta de feijão preto foi barrada em fatias finas de pão crocante, e foi guarnecida com a salada fresca de abacate e tomate.

Tostinhas com pasta de feijão preto e salsa de tomate e abacate

(Tempo de preparação: 30 min | Dificuldade: 1/5 | 12 tostinhas)

1 baguete, cortada em fatias finas
1 colher de sopa de azeite
½ colher de chá de orégãos secos

Pasta de feijão preto:
1 lata (260 g) de feijão preto cozido
1 colher de chá de sementes de coentros moídas
½ colher de chá de cominhos em pó
¼ colher de chá de pimenta cayenne em pó
1 molho de coentros, picado
Sumo de ½ lima
¼ colher de chá de sal

Salsa mexicana de abacate e tomate:
1 abacate, cortado em cubos
1 tomate, cortado em cubos
1 pimento, cortado em cubos
¼ cebola, picada
1 dente de alho, bem picadinho
½ malagueta comprida chili, sem sementes, cortada em tiras finas
¼ chávena de coentros frescos picados
Sumo de ½ lima
1 colher de sopa de azeite
½ colher de chá de cominhos em pó
¼ colher de chá de sal
Uma pitada de pimenta preta moída

Procedimento:
1. Unte no pão fatiado com o azeite, e tempere com os orégãos e a pimenta preta. Leve ao forno durante 10 minutos a 180 °C até o pão ficar dourado e crocante (também pode colocar numa chapa, ou grelhador, durante 3-5 minutos).
2. Para fazer a pasta de feijão preto, coloque no processador de alimentos o feijão, coentros, cominhos, pimenta, sal e sumo de lima. Triture até obter uma pasta cremosa. Se necessário, junte uma colher de sopa de água para ficar mais suave.
3. Para fazer a salsa mexicana, comece por fazer o molho do preparado, envolvendo numa taça o alho, o sumo de lima, azeite, cominhos, sal e pimenta. Junte a cebola e deixe macerar uns 15 minutos. Junte a malagueta picadinho, os coentros picados e o tomate, pimento e abacate cortados em cubos pequenos. Retifique os temperos a gosto.
4. Espalhe a pasta de feijão preto nas tostinhas, junte também 1 colher de sopa da salsa mexicana, e sirva as tostinhas guarnecidas com folhas de coentros frescos.

 

6. Queques salgados

Estes queques salgados de grão-de-bico ou, a receita que lhes deu origem, as “quiches” de cebola caramelizada, em formato individual, também fazem petiscos vegetarianos deliciosos!

Ainda neste género de aperitivos ou snacks salgados, em vez de uma massa de grão-de-bico, relembro ainda uma variação que partilhei recentemente nas redes sociais e estas “quiches” com massa filo, com ingredientes menos tradicionais, mas que alguns de vocês até poderão gostar e achar mais práticos relativamente à utilização da farinha de grão-de-bico.

 

7. Tábua de queijos vegan

Recentemente a oferta de produtos aptos a veganos aumentou no supermercado ao lado de casa e eu, entusiasmada por ver a variedade de sabores dos “queijos” vegetais Violife, resolvi comprar praticamente todos… Achei que estes produtos estão cada vez mais interessantes sensorialmente e, para quem não tem tempo para fazer estas variações, ou procura algo saboroso para servir, são uma boa solução!

Nesta mesa, servi o “queijo” creme de tomate e manjericão com tostas ou crackers, azeitonas, amêndoas, alguns vegetais, e cubinhos do “queijo” estilo mediterrânico. Ao lado, servi o “queijo” de barrar (sabor original) com compota de abóbora e nozes, e fatias de maçã.

Em breve, vou partilhar uma receita de “queijo” de barrar vegetal e acrescentar a esta publicação, para quem ainda não tem acesso a estes produtos, não gosta, ou prefere fazê-los em casa.

 

8. Croquetes de alheira e cebola (panados em pão ralado e ervas) com molho romesco

Achei que dentro destas sugestões, também haveria espaço para um aperitivo mais guloso, que utilizasse sabores que remetem mais à culinária Portuguesa, de forma a adequar aos gostos de todos os leitores e ocasiões! Assim, refoguei a Alheira Vegan da Veg In juntamente com cebola em azeite (a alheira já tinha na composição alho, e não queria que este sabor prevalecesse), e fiz as bolinhas. Panei as bolinhas primeiro em farinha, depois numa mistura com amido de milho e, por último, passei as bolinhas em pão ralado com ervas aromáticas secas. A mistura com amido de milho possibilitou que o pão ralado aderisse muito bem à bolinha, criando assim uma boa crosta no croquete.

Esta receita utiliza como metido culinária a fritura que, apesar de ser um método culinário que permite o desenvolvimento de preparações com características organoléticas desejáveis, o aquecimento dos óleos vegetais a temperaturas elevadas poderá levar ao desenvolvimento de reações que levam à degradação da gordura. Assim, este método culinário deve ser utilizado de forma esporádica, e com alguns cuidados a ter na escolha óleo de fritura… Caso tenham interesse em ler mais sobre estes cuidados, deixo-vos este pequeno texto que escrevi para o projeto Nutriciência (disponível na parte «Saber mais», abaixo da receita).

Para terminar, acompanhei os croquetes com este molho à base de pimento assado, limão, amêndoas e tomate.

Croquetes de alheira e cebola panados em pão ralado e ervas

(Tempo de preparação: 60 min | Dificuldade: 2/5 | 10 croquetes)

1 colher de sopa de azeite
½ cebola pequena, picada
1 alheira vegetal (utilizei a Alheira Vegan da Veg In)
1 raminho de salsa, picada
½ chávena de bebida vegetal (não açucarada) + ½ colher de chá de amido de milho (Maizena)
Farinha
Pão ralado
Orégãos
Azeite/Óleo para fritar
Pimenta preta acabada de moer, a gosto

Procedimento:
1. Comece por refogar a cebola no azeite, durante alguns minutos, até ficar translúcida. Retire a pele à alheira e junte ao refogado, cortada em pedaços. Esmague a alheira com as costas da colher e envolva. Se necessário, junte mais um pouco de azeite para não colar. Junte por fim a salsa picada e retire do lume.
2. Deixe o recheio arrefecer e molde em bolinhas com as mãos. Se necessário, junte um fio de azeite, para ajudar a moldar os croquetes. Coloque as bolinhas do frigorífico e deixe arrefecer 20 a 30 minutos, para manter a forma quando forem panadas.
3. Junte o amido de milho a 1 colher de sopa de bebida vegetal e mexa. Aqueça numa panela pequena a ½ chávena de bebida e junte o amido dissolvido. Leve à fervura, reduza o lume, e mexa sempre até começar a engrossar. Reserve.
4. De forma a agilizar o processo, disponha na bancada de um prato com farinha, outro com pão ralado (aromatizado com os orégãos), e outro prato fundo com o preparado da bebida. Passe os croquetes na farinha, mergulhe no preparado do amido de milho e passe no pão ralado.
5. Leve os croquetes à fritura a aproximadamente 160° durante cerca de 2 minutos, até a crosta começar a dourar. Retire os croquetes para um papel absorvente e sirva imediatamente acompanhados do molho Romesco, por exemplo.

 

9. Bolinhas de grão e espinafres panados em sésamo com maionese de ervas

Esta sugestão foi adaptada da receita de “hambúrgueres” de grão-de-bico. Nesta sugestão, a massa foi moldada em bolinhas, panada em sementes de sésamo e levado ao forno, apenas para dourar, sem secar excessivamente as bolinhas. Podem ser utilizadas outras massas de “hambúrgueres” à base de leguminosas para este efeito, por isso deixo-vos este guia para se inspirarem, e adaptarem ao vosso gosto!

Esta receita foi acompanhada desta maionese de alho, à qual foram adicionas ervas aromáticas como salsa e manjericão, depois de triturada.

 

Bolinhas de grão e espinafres panados em sésamo

(Tempo de preparação: 50 min | Dificuldade: 2/5 | 16 bolinhas)

½ cebola, picada
2 dentes de alho
1 colheres de chá de azeite
100 g de espinafres
1 lata pequena (260 g) de grão-de-bico cozido, escorrido
½ colher de chá de cominhos moídos
1 colher de chá de caril em pó
2 colheres de sopa de coentros frescos picados (ou salsa)
Sal e pimenta preta a gosto
Sementes de sésamo, para panar

Procedimento:
1. Numa frigideira larga, preferencialmente antiaderente, salteie a cebola e o alho no azeite durante 5 minutos, até dourar, junte os espinafres e salteie mais alguns minutos, até amolecer. Retire da frigideira.
3. No processador de alimentos, triture o grão-de-bico juntamente com os cominhos, o caril, os coentros e o refogado de espinafres. Para manter alguma textura no preparado, evite triturar excessivamente. Ajuste os temperos a gosto. Forme cerca de 16 bolinhas com a massa resultante.
4. Espalhe sementes de sésamo num prato. Passe as bolinhas nas sementes, pressionando-as um pouco contra o prato.
5. Coloque as bolinhas num tabuleiro e leve ao forno durante cerca de 15 minutos a 180 ˚C, até dourarem.

 

10. Focaccia de alecrim, cebola e azeitona servida com húmus e azeitonas

Para terminar, um dos meus petiscos preferidos é a focaccia, quentinha, acabadinha de fazer, barrada com húmus ou outras pastas ou cremes já sugeridos nesta publicação! À receita de focaccia, juntei, antes da última fermentação, cebola roxa em rodelas e azeitonas. Depois de levar ao forno, cortei em quadradinhos, e servi acompanhada de húmus clássico, de mais algumas azeitonas e, claro, de azeite. A focaccia acompanhada de alguns vegetais em fatias grelhados, como curgete e beringela, também resultaria muito bem!

 

E vocês? Que petiscos vegetarianos gostam de servir em festas?

Na minha marmita – 10 refeições vegetarianas para comer fora de casa

Após o primeiro ano de faculdade comecei a levar sempre que possível a marmita para o almoço, porque não gostava da qualidade das opções vegetarianas oferecidas pelas cantinas universitárias, pois ou eram desagradáveis do ponto de vista sensorial, ou completamente desequilibradas nutricionalmente, ou até, por vezes, pela inexistência das mesmas após determinada hora. Felizmente muitas pessoas amigas também começaram a levar comida de casa, e, para além de ser uma melhor opção individual, o almoço tornou-se também um óptimo momento de convívio, sem o barulho das cantinas ou filas de espera.

Verifiquei também que as refeições que levava eram mais balanceadas nutricionalmente e davam-me mais saciedade. Mas constatei que nem era preciso grande planeamento das refeições, e bastava confeccionar em maior quantidade (por exemplo ao jantar) de forma a poupar tempo, energia e dinheiro.
Mas se levar a marmita pode ser uma boa opção por ser mais proveitoso do ponto de vista nutricional e sensorial, também temos de ter alguns cuidados relativamente ao acondicionamento das refeições que vamos levar no dia seguinte.
CONSERVAÇÃO. Em primeiro lugar, deve ser tida em conta uma conservação segura das confecções, e por isso, depois de preparar a refeição que vai levar na marmita, deve deixar à temperatura ambiente para arrefecer antes de colocar no frigorífico, mas este período de arrefecimento não deve ultrapassar as 2 horas! E preferencialmente, a marmita deve ser colocada na zona mais fria do frigorífico (prateleira superior) para evitar o crescimento de microrganismos. Não se esqueça que a sua confecção deve ser consumida num prazo de 3 dias conservada no frigorífico ou, congele os alimentos que não prevê consumir imediatamente, nas porções adequadas (para descongelar apenas o que prevê consumir). E, por fim, não reaqueça mais do que 1 vez a sua refeição!
No transporte da marmita, deve acondicioná-la de forma segura para prevenir o crescimento de microorganismos, levando a marmita numa bolsa térmica (com géis de gelo para a manutenção da temperatura do frigorífico), e guardando o recipiente no frigorífico do trabalho quando possível.
RECIPIENTE. O material do recipiente deverá ser também uma preocupação. O plástico contém aditivos que podem migrar para o alimento durante o seu aquecimento. Assim, evite acondicionar refeições quentes em recipientes plásticos, ou aquecê-los em banho-maria ou no microondas. Prefira acondicionar os alimentos/refeições em recipientes de vidro.
AQUECIMENTO. Caso aqueça a sua refeição, esta pode ser reaquecida no microondas, ou, alternativamente, em banho-maria, tenha o cuidado de aquecer de forma uniforme o preparado, para que algumas zonas mais interiores dos alimentos atinjam temperaturas seguras.

– Trigo sarraceno cozido com lentilhas, cenouras, beterraba e couves bruxelas assadas

Quando as ideias são poucas para fazer o almoço do dia seguinte, asso ou cozo os vegetais que tenho pelo frigorífico e acompanho de leguminosas como lentilhas, e alguns cereais integrais, como o trigo sarraceno. Procuro sempre dar sabor aos vegetais juntando um pitada de sal e pimenta, e algumas especiarias.

Preço: Médio / Tempo de preparação: Médio / Necessidade de aquecimento: Sim

– Quiche de tofu com cogumelos

Quando nem sempre tenho oportunidade de aquecer a comida, uma das receitas a que recorro é a minha quiche de tofu. Faço algumas adaptações, consoante os vegetais/ingredientes que tenho por casa, e até nem coloco nenhuma base, e levo ao forno a quiche só com papel de queques (porque a massa filo depois de ir ao frigorífico fica mole). Se quiserem fazer uma quiche com base, sugiro que visitem esta receita.
É uma receita que aguenta bem alguns dias no frigorífico, e sugiro que sirvam estas mini quiches com uma salada ao vosso gosto.

Preço: Reduzido / Tempo de preparação: Médio / Necessidade de aquecimento: Não

Precisam de mais ideias para quiches vegetais? Visitem esta Quiche de grão-de-bico e cebola caramelizada, ou a Frittata primaveril do Veggies on the Counter, ou ainda a Tarte de legumes e tofu do Not Guilty Pleasure! 

– Batata-doce recheada com grão e abacate + molho de tahini

Pode parecer complexa, mas esta receita é muito rápida e simples. Já pensaram em cozer uma batata-doce no microondas? Depois de bem limpa, raspe um pouco a pele da batata, faça alguns furos com um garfo, junte algumas especiarias e sal, e leve-a 5-7 minutos ao microondas. Depois de cozida, corte-a ao meio e recheie com grão-de-bico e abacate, salsa ou coentros, e molho de tahini (pasta de tahini + sumo de limão + azeite + sal e pimenta preta). Sirva com vegetais verde-escuros.

Preço: Médio / Tempo de preparação: Reduzido / Necessidade de aquecimento: Sim

Se gostou desta receita simples de batata-doce recheada, visite também esta receita do Le Passe Vite – Batata doce recheada com tomatada exótica de grão-de-bico, com sabores mais arrojados, mas igualmente simples!

– Seitan estufado com tomate e pimento vermelho

Seitan é uma proteína vegetal que não uso muitas vezes na minha culinária, mas quando o faço, geralmente deixo-o a marinar com louro, sumo de limão, azeite, alho, colorau, cominhos e pimenta preta para tornar o seu sabor mais rico, e pela marinada ser ácida, e deixar o seitan mais tenro. Depois é só estufá-lo com tomate e vegetais, e servir com cereais (arroz, massa…), para um prato completo!

Preço: Reduzido / Tempo de preparação: Reduzido / Necessidade de aquecimento: Sim

– Feijão preto cozido com quinoa, brócolos cozidos e sementes.

Em semelhança à primeira receita, aqui podem ver outra combinação de cereais e leguminosas, neste caso, quinoa e feijão. Se as lentilhas cozo na hora, o feijão que uso durante a semana foi cozido e guardado no congelador nas doses que costumo comer, para me poupar tempo (e também evitar desperdícios!). Acompanhei com brócolos cozidos e sementes.

Preço: Elevado / Tempo de preparação: Reduzido / Necessidade de aquecimento: Sim

– Salada de lentilhas, batata-doce crocante e paprika

Adoro levar uma boa salada para a faculdade pela preguiça de não precisar de aquecer, e pela flexibilidade que me dá de poder comê-la em qualquer lado, sem precisar de ser aquecida. Senti que por vezes precisava mesmo que as minhas refeições fossem flexíveis neste sentido porque quando se tem aulas em cada canto da cidade do Porto, a hora de almoço é ocasionalmente passada em transportes.
Neste caso, partilho-vos a Salada de lentilhas, batata-doce crocante e paprika, por ser tão rica com as lentilhas, uma fonte de hidratos de carbono como a batata-doce, e poder ser enriquecida com vegetais como espinafres, rúcula, ou outros.

Preço: Médio / Tempo de preparação: Médio / Necessidade de aquecimento: Não

Outras das minhas saladas preferidas para levar são: Salada morna de abóbora assada, espelta, amêndoas e maçã com molho picante de paprika e limãoSalada morna de grão-de-bico crocante e batata-doce assadaTabbouleh de quinoaSalada quente de batata-doce e grão com vinagrete de caril, do blog Not Guilty Pleasuree Salada de lentilhas e cogumelos com molho de sumac e limãodo blog Veggies on the Counter.

– Hummus com vegetais ou pão

Esta é a minha sugestão mais económica e rápida em termos de confecção. Já experimentaram fazer esta pasta deliciosa de grão-de-bico? Adoro acompanhar com vegetais (cenoura ou pepino) em palitos, galletes de arroz, ou pão de cereais, e claro com um pouco de salada. Não demora mais de 5 minutos a ser feito, e no dia seguinte (depois de bem conservado) está pronto a comer, e nem é preciso aquecer!

Preço: Reduzido / Tempo de preparação: Reduzido / Necessidade de aquecimento: Não

– Estufado de feijão branco, brócolos e massa integral

Há noite por vezes recorro a estufados densos como a sopa Minestrone, que é uma das minhas comidas de conforto preferidas. Se no dia seguinte vou comer na faculdade, faço esta sopa a dobrar, porque considero ser uma refeição completa e saciante pelo seu conteúdo em vegetais e leguminosas.

Preço: Reduzido / Tempo de preparação: Reduzido / Necessidade de aquecimento: Sim

– Estufado de lentilhas vermelhas com brócolos e abacate

Mais um dos meus estufados preferidos – dhal de lentilhas. Tão rápido de se fazer porque as lentilhas vermelhas cozem relativamente rápido, e basta juntar na panela cebola, alho, gengibre, raspa de limão, especiarias, 1 colher de sopa ou 2 de leite de coco para ficar mais cremoso e um pouco de tomate, e temos um estufado aromático e saboroso. Gosto de acompanhar com vegetais, especialmente com abacate pelo contraste de sabores e texturas.

Preço: Reduzido / Tempo de preparação: Reduzido / Necessidade de aquecimento: Sim

Gostaram destas sugestões de estufados/sopas? Visite também o Estufado de lentilhas e beterrabaEstufado de feijão mungo e espinafresEstufado de batata-doce e amendoim ou até o Estufado marroquino de grão.

– Sandes de pasta de abacate e rebentos com tofu grelhado e pão de centeio

Uma sandes neste artigo fazia todo o sentido, e a minha primeira opção seria de hummus, mas como fiz questão de partilhar convosco essa opção, achei que seria curioso partilhar esta sandes de pasta de abacate e rebentos com tofu grelhado.
Lembram-se da pasta de grão-de-bico e abacate? Esta pasta é uma adaptação dessa, mas substituí o grão por rebentos caseiros de feijão mungo. O sabor da pasta com rebentos fica mais fresco, e a textura um pouco diferente, mas pode ser servido igualmente numa sandes. Coloquei também na sandes 2 tiras de tofu fumado grelhado (previamente marinado com sumo de limão e uma pitada de sal, colorau e pimenta preta).
Acompanhem esta sandes de uma salada de legumes frescos variados, e não se esqueçam de rechear também a sandes de rúcula, diferentes tipos de alface, e até rebentos.

Preço: Médio / Tempo de preparação: Médio / Necessidade de aquecimento: Não

Por fim, tentei partilhar receitas que considero serem saudáveis, mas tentem adequá-las às vossas preferências individuais, e às vossas necessidades. São todas sugestões de receitas vegetarianas estritas para quem segue uma alimentação vegetariana/vegana, que deve procurar ser equilibradacolorida e sempre variada!

Referências:
Gregório MJ, Santos MC, Ferreira S, Graça P. Alimentação Inteligente – coma melhor, poupe mais. Lisboa: Direção-Geral da Saúde, Edenred Portugal, 2012.
Teixeira D, Pestana D, Calhau C, Graça P. Linhas de orientação sobre contaminantes de alimentos. Lisboa: Programa Nacional para a Promoção da Alimentação Saudável, Direção-Geral da Saúde, Fevereiro 2015.